Uncovering functional deterioration in the rhizosphere microbiome associated with post-green revolution wheat cultivars

Resumo

Contexto: Durante a Revolução Verde, um dos maiores avanços da domesticação do trigo foi o desenvolvimento de novas cultivares que respondem bem aos fertilizantes e produzem mais, com colmos mais curtos para evitar o acamamento. Em consequência, essa mudança também afetou o microbioma do trigo, frequentemente resultando em menor seleção de táxons e perda de complexidade das redes na rizosfera das cultivares modernas. Dada a importância dos microbiomas da rizosfera para a saúde e o desempenho das plantas, é imprescindível compreender se e como essas mudanças afetaram sua função. Neste trabalho, utilizou-se metagenômica shotgun para classificar o potencial funcional das comunidades procarióticas da rizosfera de cultivares anteriores à Revolução Verde (tradicionais) e comparar o impacto do melhoramento moderno do trigo sobre as funções do microbioma da rizosfera.
Resultados: Foram encontradas diferenças taxonômicas e funcionais distintas entre as comunidades da rizosfera de trigos tradicionais e modernos, e os microbiomas do trigo moderno foram menos distintos das comunidades do solo circundante. Dos 113 genes funcionais diferencialmente abundantes entre cultivares tradicionais e modernas, 95% estavam reduzidos nas cultivares modernas, e 65% das leituras diferencialmente abundantes corresponderam a genes envolvidos na biossíntese de estaurosporina (produto antibiótico), na degradação da parede celular vegetal (mediação microbiana da arquitetura radicular, fonte de energia para micróbios no inverno) e no metabolismo de esfingolipídios (moléculas bioativas de sinalização).
Conclusões: Os resultados indicam que o melhoramento da Revolução Verde gerou cultivares de trigo com efeito rizosférico reduzido. As consequências disso provavelmente prejudicam o desenvolvimento de uma agricultura assistida pelo microbioma, que exigirá um ambiente rizosférico fortemente seletivo para o estabelecimento de um microbioma radicular benéfico. Os resultados destacam que a implementação de uma agricultura baseada no microbioma se beneficiará da incorporação deliberada de interações benéficas planta-microbioma, juntamente com as características tradicionais de produtividade, para avançar na produção sustentável de trigo.

Abstract

Background: During the Green Revolution, one of the biggest developments of wheat domestication was the development of new cultivars that respond well to fertilisers and produce higher yields on shorter stems to prevent lodging. Consequently, this change has also impacted the wheat microbiome, often resulting in reduced selection of taxa and a loss of network complexity in the rhizospheres of modern cultivars. Given the importance of rhizosphere microbiomes for plant health and performance, it is imperative that we understand if and how these changes have affected their function. Here, we use shotgun metagenomics to classify the functional potential of prokaryote communities from the rhizospheres of pre-green revolution (heritage) cultivars to compare the impact of modern wheat breeding on rhizosphere microbiome functions.
Results: We found distinct taxonomic and functional differences between heritage and modern wheat rhizosphere communities and identified that modern wheat microbiomes were less distinct from the communities in the surrounding soil. Of the 113 functional genes that were differentially abundant between heritage and modern cultivars, 95% were depleted in modern cultivars and 65% of differentially abundant reads best mapped to genes involved in staurosporine biosynthesis (antibiotic product), plant cell wall degradation (microbial mediation of plant root architecture, overwintering energy source for microbes) and sphingolipid metabolism (signal bioactive molecules).
Conclusions: Overall, our findings indicate that green revolution breeding has developed wheat cultivars with a reduced rhizosphere effect. The consequences of this are likely detrimental to the development of microbiome-assisted agriculture which will require a strong rhizosphere selective environment for the establishment of a beneficial plant root microbiome. We believe our results are of striking importance and highlight that implementation of microbiome facilitated agriculture will benefit from deliberately incorporating the development of beneficial plant-microbiome interactions, alongside traditional yield traits, to advance sustainable wheat production.