Plant-mediated effects of soil phosphorus on the root-associated fungal microbiota in Arabidopsis thaliana

Resumo

As plantas respondem à limitação do fósforo (P) por meio de um conjunto de alterações morfológicas, fisiológicas e metabólicas que fazem parte da resposta à fome pelo fosfato (PSR). Essa resposta influencia o estabelecimento da simbiose micorrízica arbuscular (MA) na maioria das plantas terrestres. Desconhece-se, no entanto, até que ponto o P disponível e o PSR redefinem as interações da planta com a microbiota fúngica no solo.  Usando o sequenciamento amplicon do marcador taxonômico fúngico ITS2, examinamos as mudanças nas comunidades de fungos associados à raiz na espécie não hospedeira MA Arabidopsis thaliana em resposta à alteração do solo com P e às perturbações genéticas na planta PSR.  Observamos mudanças robustas nas comunidades de fungos associadas à raiz de plantas com níveis adequados de P em comparação com suas contrapartes privadas de P, enquanto as comunidades de solo em massa permaneceram inalteradas. Além disso, plantas portadoras de mutações nos genes da rede de sinalização do fosfato, phr1, phl1 e pho2, exibiram comunidades fungosas radiculares alteradas caracterizadas pela depleção do Chytridiomycete do taxon  Olpidium brassicae especificamente sob condições P-adequado.  Este estudo destaca o estado nutricional e a rede de sinalização de nutrientes subjacente de uma planta não hospedeira MA como fatores previamente não reconhecidos influenciando a montagem da microbiota fúngica da planta em resposta ao P em solo não estéril.

Abstract

Plants respond to phosphorus (P) limitation through an array of morphological, physiological and metabolic changes which are part of the phosphate (Pi) starvation response (PSR). This response influences the establishment of the arbuscular mycorrhizal (AM) symbiosis in most land plants. It is, however, unknown to what extent available P and the PSR redefine plant interactions with the fungal microbiota in soil. Using amplicon sequencing of the fungal taxonomic marker ITS2, we examined the changes in root-associated fungal communities in the AM nonhost species Arabidopsis thaliana in response to soil amendment with P and to genetic perturbations in the plant PSR. We observed robust shifts in root-associated fungal communities of P-replete plants in comparison with their P-deprived counterparts, while bulk soil communities remained unaltered. Moreover, plants carrying mutations in the phosphate signaling network genes, phr1, phl1 and pho2, exhibited similarly altered root fungal communities characterized by the depletion of the chytridiomycete taxon Olpidium brassicae specifically under P-replete conditions. This study highlights the nutritional status and the underlying nutrient signaling network of an AM nonhost plant as previously unrecognized factors influencing the assembly of the plant fungal microbiota in response to P in nonsterile soil.