Altered cell wall plasticity can restrict plant growth under ammonium nutrition

Resumo

As plantas utilizam principalmente formas inorgânicas de nitrogênio (N), como nitrato (NO₃⁻) e amônio (NH₄⁺). No entanto, a composição da fonte de N é importante, pois o excesso de NH₄⁺ promove distúrbios morfológicos. Plantas cultivadas com NH₄⁺ como única fonte de N exibem grave inibição do crescimento, comumente referida como “síndrome da toxicidade do amônio”. A supressão do crescimento mediada por NH₄⁺ pode ser atribuída tanto à repressão do alongamento celular quanto à redução da divisão celular. A pré-condição para o aumento do tamanho celular é a expansão da parede celular, que requer o afrouxamento dos polímeros da parede. Portanto, para entender como a nutrição com NH₄⁺ pode desencadear a retenção do crescimento em plantas, as propriedades de suas paredes celulares foram analisadas. Descobrimos que Arabidopsis thaliana usando NH₄⁺ como única fonte de N tem células menores com paredes celulares relativamente mais espessas. Além disso, a celulose, que é o principal polissacarídeo de suporte de carga, revelou uma montagem mais densa de microfibrilas. Consequentemente, o tecido da lâmina foliar mostrou maior resistência à tração e indicou maior rigidez da parede celular. Essas mudanças podem estar relacionadas a alterações no conteúdo de polissacarídeos e íons das paredes celulares. Além disso, a toxicidade do NH₄⁺ foi associada a alterações nas atividades de proteínas modificadoras da parede celular. A menor atividade e/ou expressão de enzimas hidrolisadoras de pectinas e expansinas pode limitar a expansão da parede celular. Adicionalmente, a maior atividade de peroxidases da parede celular pode levar a uma maior reticulação dos polímeros da parede celular. No geral, a inibição do crescimento mediada por NH₄⁺ está relacionada a uma estrutura de parede celular mais rígida, que limita a expansão das células. As alterações na composição da parede celular também foram indicadas pela diminuição da expressão de Feronia, uma quinase tipo receptor envolvida no controle da extensão da parede celular.

Abstract

Plants mainly utilize inorganic forms of nitrogen (N), such as nitrate (NO3–) and ammonium (NH4+). However, the composition of the N source is important, because excess of NH4+ promotes morphological disorders. Plants cultured on NH4+ as the sole N source exhibit serious growth inhibition, commonly referred to as “ammonium toxicity syndrome.” NH4+-mediated suppression of growth may be attributable to both repression of cell elongation and reduction of cell division. The precondition for cell enlargement is the expansion of the cell wall, which requires the loosening of the cell wall polymers. Therefore, to understand how NH4+ nutrition may trigger growth retardation in plants, properties of their cell walls were analyzed. We found that Arabidopsis thaliana using NH4+ as the sole N source has smaller cells with relatively thicker cell walls. Moreover, cellulose, which is the main load-bearing polysaccharide revealed a denser assembly of microfibrils. Consequently, the leaf blade tissue showed elevated tensile strength and indicated higher cell wall stiffness. These changes might be related to changes in polysaccharide and ion content of cell walls. Further, NH4+ toxicity was associated with altered activities of cell wall modifying proteins. The lower activity and/or expression of pectin hydrolyzing enzymes and expansins might limit cell wall expansion. Additionally, the higher activity of cell wall peroxidases can lead to higher cross-linking of cell wall polymers. Overall, the NH4+-mediated inhibition of growth is related to a more rigid cell wall structure, which limits expansion of cells. The changes in cell wall composition were also indicated by decreased expression of Feronia, a receptor-like kinase involved in the control of cell wall extension.