Foliar Application with Iron Oxide Nanomaterials Stimulate Nitrogen Fixation, Yield, and Nutritional Quality of Soybean

Resumo

Estratégias sustentáveis para o manejo da deficiência de ferro na agricultura são necessárias devido à baixa eficiência de uso dos fertilizantes comerciais de ferro, o que prejudica a segurança alimentar global e induz consequências ambientais negativas. O impacto da aplicação foliar de nanomateriais (NMs) de γ-Fe₂O₃ de diferentes tamanhos (NMs, 4–15, 8–30 e 40–215 nm) foi investigado em diferentes concentrações (10–100 mg/L) no crescimento e fisiologia de plântulas de soja. Crucialmente, os efeitos benéficos na soja foram dependentes do tamanho e da concentração. A aplicação foliar com os NMs de γ-Fe₂O₃ de menor tamanho (NMs S-Fe₂O₃, 4–15 nm, 30 mg/L) produziu a maior promoção do crescimento, aumentando significativamente a biomassa da parte aérea e dos nódulos em 55,4 e 99,0%, respectivamente, o que é 2,0 e 2,6 vezes maior do que o fertilizante de ferro comercialmente disponível (Fe-EDTA) com Fe molar equivalente. Além disso, os S-Fe₂O₃ NMs aumentaram significativamente a fixação de nitrogênio da soja em 13,2% além da do Fe-EDTA. Mecanicamente, análises transcriptômicas e metabolômicas revelaram que: (1) os NMs S-Fe₂O₃ aumentaram a assimilação de carbono nos nódulos para fornecer mais energia para a fixação de nitrogênio; (2) os NMs S-Fe₂O₃ ativaram o sistema antioxidante nos nódulos, com subsequente eliminação do excesso de espécies reativas de oxigênio; e (3) os NMs  S-Fe₂O₃ regularam positivamente a síntese de citocinina e regularam negativamente o conteúdo de etileno e ácido jasmônico nos nódulos, promovendo o desenvolvimento dos nódulos e retardando a senescência dos nódulos. Os NMs S-Fe₂O₃ também melhoraram 13,7% do rendimento da soja e promoveram a qualidade nutricional (por exemplo, teor de aminoácidos livres) das sementes em comparação com o Fe-EDTA com uma dose equivalente de Fe. Nossos achados demonstram o potencial significativo dos NMs de γ-Fe₂O₃ como uma estratégia de fertilizante de alta eficiência e sustentável para as culturas.

Abstract

Sustainable strategies for the management of iron deficiency in agriculture are warranted because of the low use efficiency of commercial iron fertilizer, which confounds global food security and induces negative environmental consequences. The impact of foliar application of differently sized γ-Fe2O3 nanomaterials (NMs, 4–15, 8–30, and 40–215 nm) on the growth and physiology of soybean seedlings was investigated at different concentrations (10–100 mg/L). Importantly, the beneficial effects on soybean were size- and concentration-dependent. Foliar application with the smallest size γ-Fe2O3 NMs (S-Fe2O3 NMs, 4–15 nm, 30 mg/L) yielded the greatest growth promotion, significantly increasing the shoot and nodule biomass by 55.4 and 99.0%, respectively, which is 2.0- and 2.6-fold greater than the commercially available iron fertilizer (EDTA-Fe) with equivalent molar Fe. In addition, S-Fe2O3 NMs significantly enhanced soybean nitrogen fixation by 13.2% beyond that of EDTA-Fe. Mechanistically, transcriptomic and metabolomic analyses revealed that (1) S-Fe2O3 NMs increased carbon assimilation in nodules to supply more energy for nitrogen fixation; (2) S-Fe2O3 NMs activated the antioxidative system in nodules, with subsequent elimination of excess reactive oxygen species; (3) S-Fe2O3 NMs up-regulated the synthesis of cytokinin and down-regulated ethylene and jasmonic acid content in nodules, promoting nodule development and delaying nodule senescence. S-Fe2O3 NMs also improved 13.7% of the soybean yield and promoted the nutritional quality (e.g., free amino acid content) of the seeds as compared with EDTA-Fe with an equivalent Fe dose. Our findings demonstrate the significant potential of γ-Fe2O3 NMs as a high-efficiency and sustainable crop fertilizer strategy.