The origin and evolution of salicylic acid signaling and biosynthesis in plants

Resumo

O ácido salicílico (AS) desempenha um papel fundamental na resposta das plantas ao estresse biótico e abiótico. Vários reguladores centrais da sinalização do AS e proteínas-chave na biossíntese do AS foram bem caracterizados. No entanto, muito ainda permanece desconhecido sobre a origem, evolução e diversificação inicial dos elementos centrais na sinalização e biossíntese do AS em plantas. Neste estudo, identificamos 10 famílias de proteínas centrais na sinalização e biossíntese do AS em linhagens de plantas verdes. Descobrimos que os receptores-chave de sinalização do SAS, as proteínas NPR (nonexpresser of pathogenesis-related), originaram-se no ancestral comum mais recente (MRCA) das plantas terrestres e formaram grupos divergentes no ancestral das plantas com sementes. No entanto, os fatores de transcrição chave para a sinalização do AS, as proteínas de ligação ao motivo TGACG (TGAs), originaram-se no MRCA das streptófitas, sugerindo a evolução gradual da sinalização central do AS nas plantas. Diferentemente da montagem da via central de sinalização do AS no ancestral das plantas com sementes, o AS existe extensivamente em plantas verdes, incluindo clorófitas e algas streptófitas. No entanto, a via completa de síntese de AS baseada em isocorismato sintase (ICS) foi montada pela primeira vez no MRCA das plantas terrestres. Revelamos ainda que a antiga via de β-oxidação baseada em AIM1 (abnormal inflorescence meristem 1) é crucial para a biossíntese de AS em algas clorófitas, e essa via de biossíntese pode ter facilitado a adaptação das algas verdes de divergência precoce ao ambiente de alta intensidade luminosa na terra. Em conjunto, nossas descobertas fornecem insights significativos sobre a evolução inicial e a diversificação das vias de sinalização e biossíntese do AS em plantas, destacando um papel crucial do AS na tolerância ao estresse durante a terrestrialização das plantas.

Abstract

Salicylic acid (SA) plays a pivotal role in plant response to biotic and abiotic stress. Several core SA signaling regulators and key proteins in SA biosynthesis have been well characterized. However, much remains unknown about the origin, evolution, and early diversification of core elements in plant SA signaling and biosynthesis. In this study, we identified 10 core protein families in SA signaling and biosynthesis across green plant lineages. We found that the key SA signaling receptors, the nonexpresser of pathogenesis-related (NPR) proteins, originated in the most recent common ancestor (MRCA) of land plants and formed divergent groups in the ancestor of seed plants. However, key transcription factors for SA signaling, TGACG motif-binding proteins (TGAs), originated in the MRCA of streptophytes, arguing for the stepwise evolution of core SA signaling in plants. Different from the assembly of the core SA signaling pathway in the ancestor of seed plants, SA exists extensively in green plants, including chlorophytes and streptophyte algae. However, the full isochorismate synthase (ICS)-based SA synthesis pathway was first assembled in the MRCA of land plants. We further revealed that the ancient abnormal inflorescence meristem 1 (AIM1)-based β-oxidation pathway is crucial for the biosynthesis of SA in chlorophyte algae, and this biosynthesis pathway may have facilitated the adaptation of early-diverging green algae to the high-light-intensity environment on land. Taken together, our findings provide significant insights into the early evolution and diversification of plant SA signaling and biosynthesis pathways, highlighting a crucial role of SA in stress tolerance during plant terrestrialization.