Copper homeostasis: Crosstalk with plant secondary metabolism and stress responses

Resumo

O cobre (Cu) é um micronutriente essencial para as plantas, funcionando como cofator em inúmeras enzimas. No entanto, torna-se tóxico em excesso, exigindo mecanismos homeostáticos. Nesta revisão, sintetizamos o conhecimento atual sobre a absorção, transporte e homeostase de Cu em plantas, e examinamos a regulação do metabolismo secundário vegetal mediada por Cu. Esta revisão descreve as formas de Cu presentes nos solos e sistemas vegetais e explica como as raízes adquirem Cu (predominantemente como Cu²⁺, que é então reduzido a Cu⁺ na superfície radicular) por meio de transportadores de alta afinidade. Dentro da planta, a absorção e distribuição de Cu são mediadas por uma rede de transportadores de membrana, chaperonas e moléculas de armazenamento. Esses componentes garantem um suprimento adequado para as cuproproteínas essenciais, ao mesmo tempo que previnem a toxicidade. Os mecanismos regulatórios moleculares, notadamente o fator de transcrição SQUAMOSA Promoter Binding Protein-Like 7 (SPL7) e os microRNAs responsivos a Cu, como miR397, miR398 e miR408, regulam a concentração de Cu nas plantas e modulam a expressão gênica para manter a homeostase sob disponibilidade flutuante de Cu. A disponibilidade de Cu influencia significativamente a biossíntese de metabólitos secundários. Como cofator de enzimas-chave, como polifenol oxidases e lacases, o Cu afeta a produção de fenólicos (incluindo lignina), flavonoides e outros metabólitos secundários de defesa. A nutrição adequada com Cu, portanto, melhora as respostas de defesa das plantas, fortalecendo as paredes celulares, apoiando as enzimas antioxidantes e promovendo a síntese de compostos antimicrobianos. Finalmente, destacamos as aplicações práticas das estratégias de manejo de Cu, como a otimização da suplementação foliar de Cu e o melhoramento para genótipos eficientes em Cu, para melhorar a resiliência ao estresse, a estabilidade da produtividade e a qualidade nutricional das culturas.

Abstract

Copper (Cu) is an essential micronutrient for plants that functioning as a cofactor in numerous enzymes. However, it becomes toxic in excess, necessitating homeostatic mechanisms. In this review, we synthesize current knowledge of the Cu uptake, transport, and homeostasis in plants, and examine the Cu-mediated regulation of plant secondary metabolism. This review outlines the forms of Cu present in soils and plant systems and describes how roots acquire Cu (predominantly as Cu²⁺, which is then reduced to Cu⁺ at the root surface) via high-affinity transporters. Within the plant, the Cu uptake and distribution are mediated by a network of membrane transporters, chaperones, and storage molecules. These components ensure an adequate supply to essential cuproproteins while preventing toxicity. Molecular regulatory mechanisms, notably the SQUAMOSA Promoter Binding Protein-Like 7 (SPL7) transcription factor and Cu-responsive microRNAs such as miR397, miR398, and miR408, regulate Cu concentration in plants and modulate gene expression to maintain homeostasis under fluctuating Cu availability. Cu availability significantly influences the secondary metabolite biosynthesis. As a cofactor of key enzymes such as polyphenol oxidases and laccases, Cu affects the production of phenolics (including lignin), flavonoids, and other defensive secondary metabolites. Adequate Cu nutrition thereby enhances plant defense responses by fortifying cell walls, supporting antioxidant enzymes, and promoting the synthesis of antimicrobial compounds. Finally, we highlight the practical applications of Cu management strategies, such as optimizing foliar Cu supplementation and breeding for Cu-efficient genotypes, to enhance stress resilience, yield stability, and the nutritional quality of crops.