Nitrogen deficiency impacts growth and modulates carbon metabolism in maize

Resumo

Os açúcares solúveis são vitais para o desenvolvimento das plantas, e a disponibilidade de nitrogênio (N) desempenha um papel‑chave na sua distribuição entre os órgãos, moldando os padrões de crescimento. No entanto, os mecanismos regulatórios que governam a alocação e a utilização de assimilados de carbono (C) sob diferentes formas de N permanecem pouco claros. Este estudo examinou a fixação, a utilização e a distribuição espacial de C em plântulas de milho cultivadas hidroponicamente e submetidas a quatro tratamentos de N: 1 mM NO₃⁻ (baixo N, LN), 2 mM NO₃⁻ (N médio), 10 mM NO₃⁻ (alto N) e 1 mM NH₄⁺ (baixo amônio, LA). O tratamento LN aumentou significativamente os teores de açúcares solúveis e amido, ao mesmo tempo que promoveu maior biomassa radicular em detrimento da biomassa da parte aérea, resultando em maior alocação de assimilados da raiz para a parte aérea. As atividades das enzimas do metabolismo de açúcares e amido foram mais rigidamente reguladas tanto na parte aérea quanto nas raízes sob LN, indicando maior utilização de C e aumento da competição por assimilados, particularmente na raiz. Genes‑chave envolvidos no metabolismo de açúcares e amido da parte aérea — ZmSPS1, ZmSuSy1, ZmCINV1, ZmVINV1, ZmCWINV1, ZmSTP2, ZmSUC2, ZmSWEET14, ZmSS1, ZmAMY1, ZmBAM1 e ZmAGPase1 — foram regulados positivamente sob LN, correlacionando‑se com maior atividade enzimática e, consequentemente, com o aumento do acúmulo de açúcares e amido. O amido e a sacarose acumularam‑se mais nas folhas tratadas com LN do que nos outros tratamentos, com o amido armazenado principalmente nas pontas das folhas e a sacarose concentrada na bainha foliar. Esse padrão sugere que o excesso de acúmulo de C resulta da utilização ineficiente de C nos tecidos‑dreno, e não de assimilação de C prejudicada. Esses achados fornecem novas perspectivas sobre como o LN modula a partição de C entre folhas e raízes para adaptação ao estresse, destacando a importância de melhorar a utilização de C nos tecidos‑dreno para mitigar a deficiência de N e aumentar o crescimento das plantas.

Conclusão principal: A deficiência de nitrogênio (N) em milho regula o metabolismo do carbono (C) ao intensificar o metabolismo de açúcares e amido e a expressão de genes relacionados tanto na parte aérea quanto nas raízes, ao mesmo tempo que aumenta a competição das raízes por assimilados, causando acúmulo de carboidratos em folhas e bainhas devido à translocação reduzida para os tecidos‑dreno.

Abstract

Abstract
Soluble sugars are vital for plant development, with nitrogen (N) availability playing a key role in their distribution across plant organs, ultimately shaping growth patterns. However, the regulatory mechanisms governing carbon (C) assimilate allocation and utilization under different N forms remain unclear. This study examined C fixation, utilization, and spatial distribution in hydroponically grown maize seedlings subjected to four N treatments: 1 mM NO3⁻ (low N, LN), 2 mM NO3⁻ (medium N), 10 mM NO3⁻ (high N), and 1 mM NH4⁺ (low ammonium, LA). LN treatment significantly increased soluble sugar and starch contents while promoting greater root biomass at the expense of shoot biomass, leading to a higher root-to-shoot assimilate allocation. The activities of sugar and starch metabolism enzymes were more tightly regulated in both shoots and roots under LN, indicating enhanced C utilization and increased competition for assimilates, particularly in the root. Key genes involved in above-ground sugar and starch metabolism, ZmSPS1, ZmSuSy1, ZmCINV1, ZmVINV1, ZmCWINV1, ZmSTP2, ZmSUC2, ZmSWEET14, ZmSS1, ZmAMY1, ZmBAM1, and ZmAGPase1, were upregulated under LN, correlating with enhanced enzyme activity and resulting increased sugar and starch accumulation. Starch and sucrose accumulated more in LN-treated leaves than in other N treatments, with starch primarily stored in leaf tips and sucrose concentrated in the leaf sheath. This pattern suggests that excess C accumulation results from inefficient C utilization in sink tissues rather than impaired C assimilation. These findings provide new insights into how LN modulates C partitioning between leaves and roots for stress adaptation, highlighting the importance of improving C utilization in sink tissues to mitigate N deficiency and enhance plant growth.

Main conclusion
Nitrogen (N) deficiency in maize regulates carbon (C) metabolism by enhancing sugar and starch metabolism and related gene expression in both shoots and roots, while increasing root competition for assimilates causing carbohydrate accumulation in leaves and sheaths due reduced translocation to sink tissues.