Impact of the fungal pathogen Fusarium oxysporum on the taxonomic and functional diversity of the common bean root microbiome

Resumo

Contexto: As plantas dependem de seu microbioma radicular como primeira linha de defesa contra fungos patogênicos de solo. A abundância e as atividades dos táxons microbianos radiculares benéficos antes e durante a infecção fúngica são fundamentais para o sucesso dessa proteção. Se e como fungos patogênicos invasores da raiz podem perturbar a montagem do microbioma e a expressão gênica ainda é amplamente desconhecido. Neste estudo, investigou-se o impacto do fungo patogênico Fusarium oxysporum (fox) sobre a montagem dos microbiomas da rizosfera e da endosfera de uma cultivar de feijão suscetível e de uma resistente ao fox.
Resultados: A integração do sequenciamento de amplicons 16S, do metagenoma shotgun e do metatranscriptoma com análises de ecologia de comunidades mostrou que a infecção por fox alterou significativamente a composição e a expressão gênica do microbioma radicular, de forma dependente da cultivar. Mais especificamente, a infecção por fox aumentou a diversidade microbiana, a complexidade das redes e a proporção dos gêneros Flavobacterium, Bacillus e Dyadobacter na rizosfera da cultivar resistente, em comparação com a cultivar suscetível. Na endosfera, a infecção radicular também alterou a montagem da comunidade, com maior abundância dos gêneros Sinorhizobium e Ensifer na cultivar resistente. As análises de metagenoma e metatranscriptoma revelaram ainda o enriquecimento de genes de biossíntese de terpenos, com potencial papel na supressão do patógeno, na cultivar resistente após a invasão pelo fungo.
Conclusão: Em conjunto, os resultados revelaram um enriquecimento, dependente da cultivar, de gêneros bacterianos específicos e a ativação de funções supostamente supressoras de doenças nos microbiomas da rizosfera e da endosfera do feijoeiro sob ataque.

Abstract

Background: Plants rely on their root microbiome as the first line of defense against soil-borne fungal pathogens. The abundance and activities of beneficial root microbial taxa at the time prior to and during fungal infection are key to their protective success. If and how invading fungal root pathogens can disrupt microbiome assembly and gene expression is still largely unknown. Here, we investigated the impact of the fungal pathogen Fusarium oxysporum (fox) on the assembly of rhizosphere and endosphere microbiomes of a fox-susceptible and fox-resistant common bean cultivar.
Results: Integration of 16S-amplicon, shotgun metagenome as well as metatranscriptome sequencing with community ecology analysis showed that fox infections significantly changed the composition and gene expression of the root microbiome in a cultivar-dependent manner. More specifically, fox infection led to increased microbial diversity, network complexity, and a higher proportion of the genera Flavobacterium, Bacillus, and Dyadobacter in the rhizosphere of the fox-resistant cultivar compared to the fox-susceptible cultivar. In the endosphere, root infection also led to changes in community assembly, with a higher abundance of the genera Sinorhizobium and Ensifer in the fox-resistant cultivar. Metagenome and metatranscriptome analyses further revealed the enrichment of terpene biosynthesis genes with a potential role in pathogen suppression in the fox-resistant cultivar upon fungal pathogen invasion.
Conclusion: Collectively, these results revealed a cultivar-dependent enrichment of specific bacterial genera and the activation of putative disease-suppressive functions in the rhizosphere and endosphere microbiome of common bean under siege.