Root Exudation of Primary Metabolites: Mechanisms and Their Roles in Plant Responses to Environmental Stimuli

Resumo

A exsudação radicular é um processo importante que determina as interações das plantas com o ambiente do solo. Muitos estudos relacionaram esse processo à mobilização de nutrientes do solo. No entanto, ainda não está claro como a exsudação é controlada e como exatamente e sob quais circunstâncias as plantas se beneficiam dela. Acredita-se que a maioria dos exsudatos radiculares, incluindo metabólitos primários (açúcares, aminoácidos e ácidos orgânicos), seja perdida passivamente pela raiz e utilizada por microrganismos que habitam a rizosfera. Nesta revisão, sintetizamos avanços recentes em ecologia e biologia vegetal para explicar e propor mecanismos pelos quais a exsudação radicular de metabólitos primários é controlada e qual o papel dessa exsudação nas estratégias de aquisição de nutrientes pelas plantas. Especificamente, propomos um novo modelo conceitual para os exsudatos radiculares. Esse modelo é baseado em dois conceitos principais: (1) a exsudação radicular de metabólitos primários é impulsionada por difusão, com plantas e microrganismos modulando os gradientes de concentração e, portanto, as taxas de difusão para o solo, dependendo de seu status nutricional; (2) as concentrações de metabólitos exsudados podem ser detectadas na ponta da raiz e os sinais são traduzidos para modificar a arquitetura radicular. O fluxo de metabólitos primários através da exsudação radicular está localizado principalmente na ponta da raiz, onde a falta de diferenciação celular favorece a difusão de metabólitos para o solo. Mostramos exemplos de como a ponta da raiz detecta mudanças na concentração de metabólitos exsudados e as traduz em sinais para modificar o crescimento radicular. As plantas podem modificar a concentração de metabólitos controlando processos de fonte/dreno ou expressando e regulando transportadores de efluxo, desafiando, portanto, a ideia de que a exsudação radicular é um processo passivo puramente não regulado. Através do fluxo de exsudatos radiculares, as plantas podem aumentar localmente as concentrações de muitos metabólitos comuns, que podem servir como sensores e integradores do status nutricional da planta e da disponibilidade de nutrientes no ambiente circundante. Os microrganismos associados às plantas também constituem um forte dreno para o carbono vegetal, aumentando assim os gradientes de concentração de metabólitos e afetando a exsudação radicular. Compreender os mecanismos e os efeitos que os estímulos ambientais têm sobre a magnitude e o tipo de exsudação radicular melhorará, em última análise, nosso conhecimento sobre os processos que determinam as emissões de CO₂ do solo, o funcionamento do ecossistema e como melhorar a sustentabilidade da produção agrícola.

Abstract

Root exudation is an important process determining plant interactions with the soil environment. Many studies have linked this process to soil nutrient mobilization. Yet, it remains unresolved how exudation is controlled and how exactly and under what circumstances plants benefit from exudation. The majority of root exudates including primary metabolites (sugars, amino acids, and organic acids) are believed to be passively lost from the root and used by rhizosphere-dwelling microbes. In this review, we synthetize recent advances in ecology and plant biology to explain and propose mechanisms by which root exudation of primary metabolites is controlled, and what role their exudation plays in plant nutrient acquisition strategies. Specifically, we propose a novel conceptual framework for root exudates. This framework is built upon two main concepts: (1) root exudation of primary metabolites is driven by diffusion, with plants and microbes both modulating concentration gradients and therefore diffusion rates to soil depending on their nutritional status; (2) exuded metabolite concentrations can be sensed at the root tip and signals are translated to modify root architecture. The flux of primary metabolites through root exudation is mostly located at the root tip, where the lack of cell differentiation favors diffusion of metabolites to the soil. We show examples of how the root tip senses concentration changes of exuded metabolites and translates that into signals to modify root growth. Plants can modify the concentration of metabolites either by controlling source/sink processes or by expressing and regulating efflux carriers, therefore challenging the idea of root exudation as a purely unregulated passive process. Through root exudate flux, plants can locally enhance concentrations of many common metabolites, which can serve as sensors and integrators of the plant nutritional status and of the nutrient availability in the surrounding environment. Plant-associated micro-organisms also constitute a strong sink for plant carbon, thereby increasing concentration gradients of metabolites and affecting root exudation. Understanding the mechanisms of and the effects that environmental stimuli have on the magnitude and type of root exudation will ultimately improve our knowledge of processes determining soil CO2 emissions, ecosystem functioning, and how to improve the sustainability of agricultural production.