Mineral vs. Organic Amendments: Microbial Community Structure, Activity and Abundance of Agriculturally Relevant Microbes Are Driven by Long-Term Fertilization Strategies

Resumo

O manejo do solo é fundamental para todos os sistemas agrícolas, e as práticas de fertilização contribuíram substancialmente para os impressionantes aumentos na produção de alimentos. Apesar do papel crucial dos microrganismos do solo nos agroecossistemas, ainda temos uma compreensão limitada da complexa resposta da microbiota do solo à fertilização orgânica e mineral em um prazo muito longo. Aqui, relatamos os efeitos de diferentes regimes de fertilização (mineral, orgânica e combinada), realizados por mais de um século, sobre a estrutura e a atividade do microbioma do solo. O conteúdo de matéria orgânica, as concentrações de nutrientes e o carbono da biomassa microbiana foram aumentados significativamente pela fertilização mineral e, ainda mais fortemente, pela fertilização orgânica. O pirosequenciamento revelou diferenças significativas entre as estruturas das comunidades bacterianas e fúngicas do solo associadas a cada regime de fertilização. A fertilização orgânica aumentou a diversidade bacteriana e estimulou grupos microbianos (Firmicutes, Proteobacteria e Zygomycota) que são conhecidos por preferir ambientes ricos em nutrientes e que estão envolvidos na degradação de compostos orgânicos complexos. Em contraste, solos que não receberam esterco abrigaram comunidades microbianas distintas, enriquecidas em organismos oligotróficos adaptados a ambientes com limitação de nutrientes, como Acidobacteria. O regime de fertilização também afetou as abundâncias relativas de taxa microbianos benéficos e prejudiciais às plantas, o que pode influenciar a produtividade e a estabilidade do agroecossistema. Como esperado, a atividade das exoenzimas microbianas envolvidas na mineralização de carbono, nitrogênio e fósforo foi aumentada por ambos os tipos de fertilização. No entanto, em contraste com estudos comparáveis, as maiores atividades de quitinase e fosfatase foram observadas no solo fertilizado apenas mineralmente. Curiosamente, essas duas enzimas também mostraram atividades específicas da biomassa particularmente altas e uma forte relação negativa com o pH do solo. Como muitos parâmetros do solo são conhecidos por mudar lentamente, a particularidade dos tratamentos de fertilização inalterados desde 1902 permite uma avaliação profunda das ligações entre o manejo e os parâmetros abióticos e bióticos do solo. Nosso estudo revelou que o pH e o COT foram os principais, enquanto os estoques de nitrogênio e fósforo foram menores, condutores da estrutura e da atividade da comunidade microbiana do solo. Devido aos tratamentos de longo prazo estudados, nossos achados provavelmente representam respostas permanentes e estáveis, em vez de transitórias, das comunidades microbianas do solo à fertilização.

Abstract

Soil management is fundamental to all agricultural systems and fertilization practices have contributed substantially to the impressive increases in food production. Despite the pivotal role of soil microorganisms in agro-ecosystems, we still have a limited understanding of the complex response of the soil microbiota to organic and mineral fertilization in the very long-term. Here, we report the effects of different fertilization regimes (mineral, organic and combined mineral and organic fertilization), carried out for more than a century, on the structure and activity of the soil microbiome. Organic matter content, nutrient concentrations, and microbial biomass carbon were significantly increased by mineral, and even more strongly by organic fertilization. Pyrosequencing revealed significant differences between the structures of bacterial and fungal soil communities associated to each fertilization regime. Organic fertilization increased bacterial diversity, and stimulated microbial groups (Firmicutes, Proteobacteria, and Zygomycota) that are known to prefer nutrient-rich environments, and that are involved in the degradation of complex organic compounds. In contrast, soils not receiving manure harbored distinct microbial communities enriched in oligotrophic organisms adapted to nutrient-limited environments, as Acidobacteria. The fertilization regime also affected the relative abundances of plant beneficial and detrimental microbial taxa, which may influence productivity and stability of the agroecosystem. As expected, the activity of microbial exoenzymes involved in carbon, nitrogen, and phosphorous mineralization were enhanced by both types of fertilization. However, in contrast to comparable studies, the highest chitinase and phosphatase activities were observed in the solely mineral fertilized soil. Interestingly, these two enzymes showed also a particular high biomass-specific activities and a strong negative relation with soil pH. As many soil parameters are known to change slowly, the particularity of unchanged fertilization treatments since 1902 allows a profound assessment of linkages between management and abiotic as well as biotic soil parameters. Our study revealed that pH and TOC were the majors, while nitrogen and phosphorous pools were minors, drivers for structure and activity of the soil microbial community. Due to the long-term treatments studied, our findings likely represent permanent and stable, rather than transient, responses of soil microbial communities to fertilization.