The role of the jasmonate response in plant susceptibility to diverse pathogens with a range of lifestyles

Resumo

As plantas se defendem contra o ataque de insetos e patógenos com várias estratégias de resistência. As vias de sinalização do jasmonato e do salicilato são duas respostas induzidas que protegem as plantas contra esses agressores. O conhecimento da variedade de organismos que são afetados por cada resposta é importante para entender como as plantas coordenam suas defesas contra vários agressores e a generalidade do efeito de diferentes mecanismos de resistência. Sabe-se que a resposta ao jasmonato protege as plantas contra uma grande variedade de insetos herbívoros; neste estudo, examinamos a função da resposta ao jasmonato na suscetibilidade a oito patógenos com estilos de vida diversos no laboratório e no campo. Modelos bioquímicos recentes sugerem que o estilo de vida do patógeno (necrotrófico versus biotrófico) deve prever se a resposta ao jasmonato estará envolvida na resistência. Testamos isso examinando a suscetibilidade de plantas de tomate (Lycopersicon esculentum) do tipo selvagem (cv Castlemart, sem genes conhecidos de resistência aos patógenos usados) e do mutante deficiente em jasmonato (def1) e empregando tratamentos de resgate do mutante. A suscetibilidade da planta a cinco dos oito patógenos que examinamos foi reduzida pela resposta do jasmonato, incluindo duas bactérias (Pseudomonas syringae e Xanthomonas campestris), dois fungos (Verticillium dahliae e Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici) e um oomiceto (Phytophthora infestans). A suscetibilidade a três fungos não foi afetada (Cladosporium fulvum, Oidium neolycopersici e Septoria lycopersici). Nossos resultados indicam que a resposta do jasmonato reduz os danos causados por uma ampla gama de patógenos de diferentes estilos de vida, um resultado que contrasta com o quadro emergente de doenças em Arabidopsis. Assim, a generalidade da resistência baseada em jasmonato do tomate desafia a visão de que parasitas de plantas ecologicamente distintos são resistidos por meio de mecanismos diferentes.

Abstract

Plants defend themselves against attack from insects and pathogens with various resistance strategies. The jasmonate and salicylate signaling pathways are two induced responses that protect plants against these attackers. Knowledge of the range of organisms that are affected by each response is important for understanding how plants coordinate their defenses against multiple attackers and the generality of effect of different resistance mechanisms. The jasmonate response is known to protect plants against a wide range of insect herbivores; in this study, we examined the role of the jasmonate response in susceptibility to eight pathogens with diverse lifestyles in the laboratory and field. Recent biochemical models suggest that the lifestyle of the pathogen (necrotroph versus biotroph) should predict whether the jasmonate response will be involved in resistance. We tested this by examining the susceptibility of wild-type (cv Castlemart with no known genes for resistance to the pathogens used) and jasmonate-deficient mutant tomato (Lycopersicon esculentum) plants (def1) and by employing rescue treatments of the mutant. Plant susceptibility to five of the eight pathogens we examined was reduced by the jasmonate response, including two bacteria (Pseudomonas syringae and Xanthomonas campestris), two fungi (Verticillium dahliae and Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici), and an oomycete (Phytophthora infestans). Susceptibility to three fungi was unaffected (Cladosporium fulvum, Oidium neolycopersici, and Septoria lycopersici). Our results indicate that the jasmonate response reduces damage by a wide range of pathogens from different lifestyles, a result that contrasts with the emerging picture of diseases on Arabidopsis. Thus, the generality of jasmonate-based resistance of tomato challenges the view that ecologically distinct plant parasites are resisted via different mechanisms.