The Regulation of Flowering by FLOWERING LOCUS C: Epigenetic Memory of Winter Cold and the Role of Various Factors

Resumo

O florescimento, etapa-chave da transição das plantas do crescimento vegetativo para o reprodutivo, é regulado por diversos fatores internos e ambientais. Como importante repressor do florescimento, o FLOWERING LOCUS C (FLC) tem sido amplamente estudado. A expressão do FLC é regulada principalmente por diversas modificações de histonas, e a interação entre marcas ativadoras e repressoras determina seus níveis finais de expressão. Nesta revisão, apresenta-se uma visão abrangente dos papéis do FLC na resposta à vernalização, à via autônoma, aos hormônios e a diversos estresses. Além disso, resumem-se 153 fatores reguladores do FLC em diferentes vias relacionadas ao florescimento, incluindo 77 ligados à vernalização, 45 à via autônoma e 31 a hormônios ou estresses, listados em apêndices. O foco principal está na regulação positiva do FLC pelo complexo proteico FRIGIDA (FRI) antes da vernalização, no estabelecimento, durante o frio, de uma repressão mediada por H3K27me3 mitoticamente estável, que é mantida após a vernalização e constitui a “memória do frio do inverno”, na manutenção dessa memória epigenética em temperaturas mais altas e na reinicialização da expressão do FLC após a fecundação. Também são revisadas, na via autônoma, as modificações da cromatina, a regulação pós-transcricional baseada em RNA e as modificações pós-traducionais do FLC. Por fim, discute-se como as vias hormonais e os sinais de estresse convergem sobre o FLC para ajustar finamente o florescimento. Os mecanismos moleculares que controlam a expressão precisam do FLC constituem um exemplo clássico de regulação gênica em plantas e um referencial útil para o estudo da função de outros genes.

Abstract

Flowering, a key stage in the transition of plants from vegetative to reproductive growth, is regulated by a variety of internal and environmental factors. As an important flowering repressor, FLOWERING LOCUS C (FLC) has been widely studied. FLC expression is mainly regulated by a variety of histone modifications, and the interplay between active and repressive markers determines the final expression levels of FLC. In this review, we provide a comprehensive overview of the roles of FLC in response to vernalization, the autonomous pathway, hormones, and diverse stresses. Furthermore, we summarize 153 regulatory factors of FLC across different flowering-related pathways, including 77 vernalization-related, 45 autonomous pathway-related, and 31 hormone- or stress-related regulators listed in appendices. We mainly focus on the positive regulation of FLC by the FRIGIDA (FRI) protein complex before vernalization, the establishment of mitotically stable H3K27me3-mediated repression during cold, which is maintained after vernalization and constitutes the ‘memory of winter cold’, the maintenance of this epigenetic memory in warm temperatures, and the resetting of FLC expression after fertilization. In addition, chromatin modifications, RNA-based post-transcriptional regulation, and post-translational modifications of FLC are reviewed in the autonomous pathway. Finally, we discuss how hormone pathways and stress signals converge on FLC to fine-tune flowering. The molecular mechanisms governing precise FLC expression provide a classic example of plant gene regulation and a useful framework for studying the function of other genes.