The Potassium-Dependent Transcriptome of Arabidopsis Reveals a Prominent Role of Jasmonic Acid in Nutrient Signaling

Resumo

Microarranjos do genoma completo foram usados para avaliar as respostas transcricionais das mudas de Arabidopsis às mudanças no suprimento externo do macronutriente essencial potássio (K+). As estatísticas de produtos de classificação e a análise de grupos iterativos foram empregadas para identificar genes regulados diferencialmente e conjuntos coregulados estatisticamente significativos de genes relacionados funcionalmente. A resposta mais proeminente foi encontrada para os genes ligados ao fitohormônio ácido jasmônico (JA). Os níveis de transcrição das enzimas biossintéticas de JA lipoxigenase, óxido de aleno sintase e óxido de aleno ciclase aumentaram muito durante a privação de K+ e diminuíram rapidamente após o reabastecimento de K+. Um grande número de genes responsivos ao JA bem conhecidos apresentou o mesmo perfil de expressão, incluindo genes envolvidos no armazenamento de aminoácidos (VSP), produção de glucosinolato (CYP79), biossíntese de poliamina (ADC2) e defesa (PDF1.2). Nossas descobertas destacam uma nova função do JA na sinalização de nutrientes e no gerenciamento do estresse por meio de vários processos fisiológicos, como armazenamento, reciclagem e realocação de nutrientes. Outros genes altamente significativos que respondem ao K+ descobertos em nosso estudo codificaram proteínas da parede celular (por exemplo, extensinas e arabinogalactanas) e transportadores de íons (por exemplo, o transportador de K+ de alta afinidade HAK5 e o transportador de nitrato NRT2.1), bem como proteínas com uma função putativa na sinalização de Ca2+ (por exemplo, calmodulinas). Com base em nossos resultados, propomos genes candidatos envolvidos na percepção e sinalização de K+, bem como uma rede de processos moleculares subjacentes à adaptação da planta à deficiência de K+.

Abstract

Full genome microarrays were used to assess transcriptional responses of Arabidopsis seedlings to changing external supply of the essential macronutrient potassium (K⁺). Rank product statistics and iterative group analysis were employed to identify differentially regulated genes and statistically significant coregulated sets of functionally related genes. The most prominent response was found for genes linked to the phytohormone jasmonic acid (JA). Transcript levels for the JA biosynthetic enzymes lipoxygenase, allene oxide synthase, and allene oxide cyclase were strongly increased during K⁺ starvation and quickly decreased after K⁺ resupply. A large number of well-known JA responsive genes showed the same expression profile, including genes involved in storage of amino acids (VSP), glucosinolate production (CYP79), polyamine biosynthesis (ADC2), and defense (PDF1.2). Our findings highlight a novel role of JA in nutrient signaling and stress management through a variety of physiological processes such as nutrient storage, recycling, and reallocation. Other highly significant K⁺-responsive genes discovered in our study encoded cell wall proteins (e.g. extensins and arabinogalactans) and ion transporters (e.g. the high-affinity K⁺ transporter HAK5 and the nitrate transporter NRT2.1) as well as proteins with a putative role in Ca²⁺ signaling (e.g. calmodulins). On the basis of our results, we propose candidate genes involved in K⁺ perception and signaling as well as a network of molecular processes underlying plant adaptation to K⁺ deficiency.