Structural basis for silicic acid uptake by higher plants

Resumo

Muitas das culturas alimentares mais importantes do mundo, como arroz, cevada e milho, acumulam silício (Si) em altos níveis, resultando em melhor crescimento das plantas e maior produtividade. O primeiro passo no acúmulo de Si é a absorção de ácido silícico pelas raízes, um processo mediado pela subfamília NIP de aquaporinas estruturalmente não caracterizadas, também denominadas porinas metálicas. Aqui, apresentamos a estrutura cristalográfica de raios X do membro arquetípico da família NIP de Oryza sativa (OsNIP2;1). O canal OsNIP2;1 está fechado na estrutura cristalina pela alça D citoplasmática, que é conhecida por regular a abertura do canal em aquaporinas clássicas de plantas. A estrutura revela ainda um novo filtro de seletividade extracelular de cinco resíduos com grande diâmetro. Simulações de dinâmica molecular não tendenciosas mostram uma rápida abertura do canal e visualizam como o ácido silícico interage com o filtro de seletividade antes da difusão transmembrana. Nossos resultados permitirão estudos detalhados de estrutura-função de porinas metálicas, incluindo a base de sua seletividade de substrato.

Abstract

Many of the world’s most important food crops such as rice, barley and maize accumulate silicon (Si) to high levels, resulting in better plant growth and crop yields. The first step in Si accumulation is the uptake of silicic acid by the roots, a process mediated by the structurally uncharacterised NIP subfamily of aquaporins, also named metalloid porins. Here, we present the X-ray crystal structure of the archetypal NIP family member from Oryza sativa (OsNIP2;1). The OsNIP2;1 channel is closed in the crystal structure by the cytoplasmic loop D, which is known to regulate channel opening in classical plant aquaporins. The structure further reveals a novel, five-residue extracellular selectivity filter with a large diameter. Unbiased molecular dynamics simulations show a rapid opening of the channel and visualise how silicic acid interacts with the selectivity filter prior to transmembrane diffusion. Our results will enable detailed structure–function studies of metalloid porins, including the basis of their substrate selectivity.