Shoot-to-Root Mobile Transcription Factor HY5 Coordinates Plant Carbon and Nitrogen Acquisition

Resumo

A coordenação entre a fixação fotossintética de carbono na parte aérea e a absorção de nitrogênio inorgânico pela raiz otimiza o desempenho da planta em um ambiente flutuante. No entanto, a base molecular dessa coordenação a longa distância entre parte aérea e raiz é pouco compreendida. Aqui, mostramos que a proteína Arabidopsis ELONGATED HYPOCOTYL5 (HY5), um fator de transcrição bZIP que regula o crescimento em resposta à luz, é um sinal móvel da parte aérea para a raiz que medeia a promoção do crescimento radicular e da captação de nitrato pela luz. O HY5 derivado da parte aérea auto‑ativa o HY5 radicular e também promove a captação de nitrato pela raiz ao ativar NRT2.1, um gene que codifica um transportador de nitrato de alta afinidade. Na parte aérea, o HY5 promove a assimilação e a translocação de carbono, enquanto na raiz, a ativação da expressão de NRT2.1 e a captação de nitrato pelo HY5 são potencializadas pelo aumento dos níveis de sacarose fotoassimilada. Mostramos ainda que a função do HY5 é modulada pela fluência luminosa e permite a manutenção homeostática do balanço carbono‑nitrogênio em diferentes ambientes luminosos. Assim, o HY5 móvel coordena o metabolismo de carbono e nitrogênio responsivo à luz, e, portanto, o crescimento da parte aérea e da raiz, em uma resposta de todo o organismo às flutuações de luz ambiente.

Abstract

Coordination of shoot photosynthetic carbon fixation with root inorganic nitrogen uptake optimizes plant performance in a fluctuating environment [1]. However, the molecular basis of this long-distance shoot-root coordination is little understood. Here we show that Arabidopsis ELONGATED HYPOCOTYL5 (HY5), a bZIP transcription factor that regulates growth in response to light [2, 3], is a shoot-to-root mobile signal that mediates light promotion of root growth and nitrate uptake. Shoot-derived HY5 auto-activates root HY5 and also promotes root nitrate uptake by activating NRT2.1, a gene encoding a high-affinity nitrate transporter [4]. In the shoot, HY5 promotes carbon assimilation and translocation, whereas in the root, HY5 activation of NRT2.1 expression and nitrate uptake is potentiated by increased carbon photoassimilate (sucrose) levels. We further show that HY5 function is fluence-rate modulated and enables homeostatic maintenance of carbon-nitrogen balance in different light environments. Thus, mobile HY5 coordinates light-responsive carbon and nitrogen metabolism, and hence shoot and root growth, in a whole-organismal response to ambient light fluctuations.