Rhizobia-mediated soybean rhizosphere and nodule endophytic microorganisms reduce bioavailability of Cd and Cu in soil

Resumo

Baixos níveis de cádmio (Cd) e cobre (Cu) biodisponíveis em solos agrícolas representam grave ameaça à saúde do solo e à segurança dos alimentos; contudo, os mecanismos pelos quais rizóbios nativos tolerantes a Cu e Cd modulam as interações planta–micróbio–solo permanecem pouco compreendidos. Neste ensaio de campo, os efeitos de duas estirpes tolerantes a Cu e Cd, Sinorhizobium xinjiangense YN5 (RB) e Rhizobium pusense GF4 (RD), inoculadas isoladamente e em combinação (RC), foram avaliados quanto ao crescimento da soja, à partição dos metais pesados, aos microbiomas da rizosfera e endofíticos dos nódulos e aos genes funcionais do solo sob estresse de Cu e Cd biodisponíveis. O tratamento RB promoveu significativamente os parâmetros de crescimento da parte aérea (altura, número de nós e vagens por planta) e o acúmulo de biomassa, enquanto o RC favoreceu o desenvolvimento radicular e maximizou a redução do acúmulo de Cd na soja. Os rizóbios elevaram as concentrações de Cu nas folhas, enquanto o maior sequestro nas raízes reduziu a translocação de Cd para caules e vagens, diminuindo o acúmulo de Cd em todos os órgãos. Os nutrientes disponíveis, a matéria orgânica do solo e a atividade da nitrogenase aumentaram significativamente, enquanto o Cd e o Cu biodisponíveis diminuíram. Os rizóbios fortaleceram as interações cooperativas na comunidade da rizosfera, com associações positivas correspondendo a 86,56% das ligações da rede sob RB. As redes simbióticas dos nódulos apresentaram maior modularidade e integração, e a análise de rastreamento de fontes revelou que o RB aumentou acentuadamente a transferência de microrganismos da rizosfera para os nódulos, atingindo 85,2%. Os rizóbios ativaram funções associadas a genes dos ciclos do carbono e do enxofre. Em conjunto, rizóbios nativos tolerantes a Cu e Cd atenuam o estresse por metais pesados e fortalecem as funções microbianas de ciclagem de nutrientes, constituindo uma estratégia ecologicamente compatível e promissora para aumentar a produtividade de leguminosas em solos agrícolas expostos a baixos níveis de metais pesados biodisponíveis.

Abstract

Low-level bioavailable cadmium (Cd) and copper (Cu) in agricultural soils poses a severe threat to soil health and food safety; however, the mechanisms by which indigenous Cu-Cd tolerant rhizobia modulate plant–microbe–soil interactions remain poorly understood. In this field trial, the effects of two Cu-Cd tolerant strains, Sinorhizobium xinjiangense YN5 (RB) and Rhizobium pusense GF4 (RD), when inoculated individually and in combination (RC), were assessed with respect to soybean growth, heavy‑metal partitioning, rhizosphere and nodule endophytic microbiomes, and soil functional genes under bioavailable Cu-Cd stress. RB treatment significantly promoted aboveground growth parameters (plant height, node number, and pod per plant) and biomass accumulation, whereas RC treatment favored root development and maximized the reduction in soybean Cd accumulation. Rhizobia elevated Cu concentrations in leaves, while enhanced root sequestration curtailed Cd translocation to stems and pods, thereby diminishing Cd accumulation across all organs. Soil available nutrients, soil organic matter, and nitrogenase activity were significantly increased, whereas bioavailable Cd and Cu declined. Rhizobia strengthened cooperative interactions within the rhizosphere community, with positive associations accounting for 86.56% of network links under RB. Nodule symbiotic networks exhibited greater modularity and integration, and source tracking analysis revealed that RB markedly increased microbial transfer from the rhizosphere to nodules, reaching 85.2%. Rhizobia activated function associated with carbon and sulfur cycling genes. Collectively, indigenous Cu-Cd tolerant rhizobia mitigate heavy metal stress and strengthen nutrient cycling microbial functions, presenting a promising eco-compatible strategy to enhance legume productivity in agricultural soils facing low-level bioavailable heavy metal exposure.