Pipecolic Acid Orchestrates Plant Systemic Acquired Resistance and Defense Priming via Salicylic Acid-Dependent and -Independent Pathways

Resumo

Estudamos as relações entre os dois metabólitos imunorreguladores das plantas, o ácido salicílico (AS) e o ácido pipecólico (Pip), no estabelecimento da resistência adquirida sistêmica (RAS) das plantas, na preparação da defesa associada à RAS e na imunidade basal. Usando plantas sid2 deficientes em AS, ald1 deficientes em Pip e sid2 ald1 deficientes em SA e Pip, mostramos que AS e Pip atuam independentemente um do outro e sinergicamente na imunidade basal de Arabidopsis thaliana a Pseudomonas syringae. As análises do transcriptoma revelam que o estabelecimento da RAS em Arabidopsis é caracterizado por uma forte resposta transcricional induzida sistemicamente na folhagem que prepara as plantas para o futuro ataque de patógenos por meio da pré-ativação de vários estágios da sinalização de defesa e que o acúmulo de AS após a ativação da RAS leva à regulação negativa da fotossíntese e a respostas atenuadas de jasmonato sistemicamente na planta. Enquanto as elevações sistêmicas de Pip são indispensáveis para a RAS e necessárias para praticamente toda a resposta transcricional da RAS, um componente moderado, mas significativo, independente de AS da ativação da RAS e da expressão do gene da RAS é revelado. Durante a RAS, Pip orquestra a preparação dependente e independente de AS das respostas de patógenos de uma maneira dependente de FLAVIN-DEPENDENT-MONOOXYGENASE1 (FMO1). Concluímos que um módulo de sinalização Pip/FMO1 atua como um interruptor indispensável para a ativação da RAS e dos eventos de preparação de defesa associados e que a AS amplifica as respostas acionadas por Pip em diferentes graus no tecido distal das plantas ativadas pela RAS.

Abstract

We investigated the relationships of the two immune-regulatory plant metabolites, salicylic acid (SA) and pipecolic acid (Pip), in the establishment of plant systemic acquired resistance (SAR), SAR-associated defense priming, and basal immunity. Using SA-deficient sid2, Pip-deficient ald1, and sid2 ald1 plants deficient in both SA and Pip, we show that SA and Pip act both independently from each other and synergistically in Arabidopsis thaliana basal immunity to Pseudomonas syringae. Transcriptome analyses reveal that SAR establishment in Arabidopsis is characterized by a strong transcriptional response systemically induced in the foliage that prepares plants for future pathogen attack by preactivating multiple stages of defense signaling and that SA accumulation upon SAR activation leads to the downregulation of photosynthesis and attenuated jasmonate responses systemically within the plant. Whereas systemic Pip elevations are indispensable for SAR and necessary for virtually the whole transcriptional SAR response, a moderate but significant SA-independent component of SAR activation and SAR gene expression is revealed. During SAR, Pip orchestrates SA-dependent and SA-independent priming of pathogen responses in a FLAVIN-DEPENDENT-MONOOXYGENASE1 (FMO1)-dependent manner. We conclude that a Pip/FMO1 signaling module acts as an indispensable switch for the activation of SAR and associated defense priming events and that SA amplifies Pip-triggered responses to different degrees in the distal tissue of SAR-activated plants.