Microbiota-mediated nitrogen fixation and microhabitat homeostasis in aerial root-mucilage

  • Z. Pang
  • X. Mao
  • S. Zhou
  • S. Yu
  • G. Liu
  • C. Lu
  • J. Wan
  • L. Hu
  • P. Xu
2023 - Microbiome
Palavras-chave: Diazotrófico, microrganismo benéfico, homeostase microbiana, microhabitat de mucilagem, ecologia da rizosfera
Termos de indexação: Rizosfera, fungos, bactérias diazotróficas, homeostase, atividade antimicrobiana
 

Resumo

Contexto: As plantas mantêm relacionamentos íntimos com diversos micróbios. É bem reconhecido que essas microbiota associadas às plantas moldam o desempenho individual e a aptidão das plantas hospedeiras, mas muito ainda precisa ser explorado sobre como elas exercem sua função e mantêm sua homeostase.
Resultados: Aqui, usando a “xale-espanhol” (Heterotis rotundifolia) como planta de estudo, investigamos o fenômeno da fixação de nitrogênio mediada pela microbiota e elucidamos como esse processo é mantido de forma estável no microhabitat da mucilagem radicular. O perfil de metabólitos e da microbiota mostrou que a mucilagem da raiz aérea é enriquecida em carboidratos e bactérias diazotróficas. Experimentos de marcação com isótopos de nitrogênio, abundância natural de 15N e análise de expressão gênica indicaram que a microbiota da mucilagem da raiz aérea pode fixar nitrogênio atmosférico para suportar o crescimento da planta. Embora a mucilagem da raiz aérea seja um ponto crítico de nutrientes, não observamos alta abundância de outros micróbios ambientais e patogênicos em seu interior. Identificamos ainda um isolado de fungo na mucilagem que demonstrou atividades antimicrobianas de amplo espectro, mas que permite exclusivamente o crescimento de bactérias diazotróficas. Este fungo “amigo” pode ser o principal responsável por manter a função de fixação de nitrogênio no microhabitat da mucilagem.
Conclusão: A descoberta de uma nova função biológica e de fungos amigáveis do habitat da mucilagem fornece insights sobre a manutenção da homeostase microbiana da função do microambiente e da ecologia da rizosfera.

 

Abstract

Background: Plants sustain intimate relationships with diverse microbes. It is well-recognized that these plant-associated microbiota shape individual performance and fitness of host plants, but much remains to be explored regarding how they exert their function and maintain their homeostasis.

Results: Here, using pink lady (Heterotis rotundifolia) as a study plant, we investigated the phenomenon of microbiota-mediated nitrogen fixation and elucidated how this process is steadily maintained in the root mucilage microhabitat. Metabolite and microbiota profiling showed that the aerial root mucilage is enriched in carbohydrates and diazotrophic bacteria. Nitrogen isotope-labeling experiments, 15N natural abundance, and gene expression analysis indicated that the aerial root-mucilage microbiota could fix atmospheric nitrogen to support plant growth. While the aerial root mucilage is a hotspot of nutrients, we did not observe high abundance of other environmental and pathogenic microbes inside. We further identified a fungus isolate in mucilage that has shown broad-spectrum antimicrobial activities, but solely allows the growth of diazotrophic bacteria. This “friendly” fungus may be the key driver to maintain nitrogen fixation function in the mucilage microhabitat.

Conclusion: The discovery of new biological function and mucilage-habitat friendly fungi provides insights into microbial homeostasis maintenance of microenvironmental function and rhizosphere ecology.

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