Manganese in plants: From acquisition to subcellular allocation

Resumo

O manganês (Mn) é um micronutriente importante para o crescimento e desenvolvimento das plantas e sustenta papéis metabólicos em diferentes compartimentos celulares. O metal é um cofator essencial para o complexo de evolução de oxigênio (OEC) do maquinário fotossintético, catalisando a reação de divisão da água no fotossistema II (PSII). Apesar da importância do Mn para a fotossíntese e outros processos, a relevância fisiológica da absorção e compartimentação de Mn nas plantas tem sido subestimada. A homeostase subcelular de Mn para manter processos metabólicos dependentes de Mn compartimentados, como glicosilação, eliminação de ROS e fotossíntese, é mediada por uma multiplicidade de proteínas transportadoras de diversas famílias gênicas. No entanto, a homeostase de Mn pode ser perturbada sob disponibilidade subótima ou excessiva de Mn. A deficiência de Mn é um distúrbio nutricional grave e generalizado em solos secos, bem arejados e calcários, bem como em solos contendo altas quantidades de matéria orgânica, onde a biodisponibilidade de Mn pode diminuir muito abaixo do nível necessário para o crescimento normal das plantas. Em contraste, a toxicidade de Mn ocorre em solos mal drenados e ácidos, nos quais grandes quantidades de Mn são disponibilizadas. Consequentemente, as plantas evoluíram mecanismos para regular rigorosamente a absorção, o tráfego e o armazenamento de Mn. Esta revisão fornece uma visão geral abrangente, com foco em avanços recentes, sobre as múltiplas funções dos transportadores envolvidos na homeostase de Mn, bem como seus mecanismos regulatórios na resposta da planta a diferentes condições de disponibilidade de Mn.

Abstract

Manganese (Mn) is an important micronutrient for plant growth and development and sustains metabolic roles within different plant cell compartments. The metal is an essential cofactor for the oxygen-evolving complex (OEC) of the photosynthetic machinery, catalyzing the water-splitting reaction in photosystem II (PSII). Despite the importance of Mn for photosynthesis and other processes, the physiological relevance of Mn uptake and compartmentation in plants has been underrated. The subcellular Mn homeostasis to maintain compartmented Mn-dependent metabolic processes like glycosylation, ROS scavenging, and photosynthesis is mediated by a multitude of transport proteins from diverse gene families. However, Mn homeostasis may be disturbed under suboptimal or excessive Mn availability. Mn deficiency is a serious, widespread plant nutritional disorder in dry, well-aerated and calcareous soils, as well as in soils containing high amounts of organic matter, where bio-availability of Mn can decrease far below the level that is required for normal plant growth. By contrast, Mn toxicity occurs on poorly drained and acidic soils in which high amounts of Mn are rendered available. Consequently, plants have evolved mechanisms to tightly regulate Mn uptake, trafficking, and storage. This review provides a comprehensive overview, with a focus on recent advances, on the multiple functions of transporters involved in Mn homeostasis, as well as their regulatory mechanisms in the plant’s response to different conditions of Mn availability.