Humic Acid Enhances the Growth of Tomato Promoted by Endophytic Bacterial Strains Through the Activation of Hormone-, Growth-, and Transcription-Related Processes

Resumo

Bactérias promotoras de crescimento vegetal (BPCP) são alternativas promissoras na redução do uso de fertilizantes químicos. Da mesma forma, o ácido húmico (AH) pode melhorar o crescimento das plantas e/ou o estabelecimento de BPCP endofítico. Embora os efeitos da colonização ou tratamento com BPCP tenham sido estudados separadamente, poucas informações estão disponíveis sobre a resposta das plantas às aplicações combinadas de BPCP e AH. Assim, o objetivo deste trabalho foi compreender os efeitos fisiológicos, colonização bacteriana e respostas transcricionais ativadas por cepas bacterianas endofíticas em raízes e brotações de tomateiro na ausência (condição controle) e presença de AH (condição AH). O comprimento da parte aérea do tomateiro foi aumentado pela inoculação das sementes com Paraburkholderia phytofirmans PsJN, Pantoea agglomerans D7G ou Enterobacter sp. 32A na presença de AH, indicando uma possível complementação dos efeitos de BPCP e AH. A colonização do tomate por cepas bacterianas endofíticas foi comparável na condição controle e AH. As principais regulações transcricionais ocorreram em raízes de tomate e a maioria dos genes diferencialmente expressos (DEGs) foi regulada por cepas bacterianas endofíticas na condição de AH. Metade dos DEGs foi modulada por duas ou três cepas como possíveis reações comuns a cepas bacterianas endofíticas, envolvendo metabolismo de proteínas, transcrição, transporte, transdução de sinal e defesa. Além disso, as respostas específicas do tomateiro incluíram a regulação da transdução de sinal, transcrição, metabolismo hormonal, metabolismo de proteínas, metabolismo secundário e processos de defesa, destacando características específicas da interação endofítico-tomate. A presença de AH aumentou a regulação de genes relacionados à transdução de sinal, metabolismo hormonal, transcrição, metabolismo de proteínas, transporte, defesa e processos relacionados ao crescimento em termos de número de genes envolvidos e valores de mudança de dobra. Este estudo apresenta dados abrangentes sobre a promoção de processos relacionados ao crescimento em plantas de tomateiro através do uso de cepas bacterianas endofíticas, com foco específico no realce dependente de AH. Além disso, o estudo destaca as dosagens otimizadas, propriedades de complementação e marcadores genéticos essenciais para o desenvolvimento futuro de bioestimulantes eficazes baseados em BPCP e AH.

Abstract

Plant growth-promoting bacteria (PGPB) are promising alternatives in the reduction of the use of chemical fertilizers. Likewise, humic acid (HA) can improve plant growth and/or the establishment of endophytic PGPB. Although the effects of PGPB colonization or HA treatment have been studied separately, little information is available on plant response to the combined applications of PGPB and HA. Thus, the aim of this work was to understand the physiological effects, bacterial colonization and transcriptional responses activated by endophytic bacterial strains in tomato roots and shoots in the absence (control condition) and presence of HA (HA condition). Tomato shoot length was promoted by seed inoculation with Paraburkholderia phytofirmans PsJN, Pantoea agglomerans D7G, or Enterobacter sp. 32A in the presence of HA, indicating a possible complementation of PGPB and HA effects. Tomato colonization by endophytic bacterial strains was comparable in the control and HA condition. The main transcriptional regulations occurred in tomato roots and the majority of differentially expressed genes (DEGs) was upregulated by endophytic bacterial strains in the HA condition. Half of the DEGs was modulated by two or three strains as possible common reactions to endophytic bacterial strains, involving protein metabolism, transcription, transport, signal transduction, and defense. Moreover, strain-specific tomato responses included the upregulation of signal transduction, transcription, hormone metabolism, protein metabolism, secondary metabolism, and defense processes, highlighting specific traits of the endophyte-tomato interaction. The presence of HA enhanced the upregulation of genes related to signal transduction, hormone metabolism, transcription, protein metabolism, transport, defense, and growth-related processes in terms of number of involved genes and fold change values. This study provides detailed information on HA-dependent enhancement of growth-related processes stimulated by endophytic bacterial strains in tomato plants and reports the optimized dosages, complementation properties and gene markers for the further development of efficient PGPB- and HA-based biostimulants.