Functional relationships between aboveground and belowground spinach (Spinacia oleracea L., cv. Racoon) microbiomes impacted by salinity and drought

Resumo

A salinidade é um grande problema para a agricultura nas regiões áridas e semiáridas do mundo. Esse problema pode variar entre as estações, afetando os microbiomas vegetais aéreos e subterrâneos. Contudo, pouquíssimos estudos examinaram a influência da salinidade e da seca sobre os microbiomas e suas relações funcionais. O objetivo do estudo foi examinar os efeitos da salinidade e da seca sobre os microbiomas aéreo e subterrâneo do espinafre e avaliar as mudanças sazonais na composição e na diversidade de suas comunidades bacterianas. Além disso, as possíveis consequências para o funcionamento das comunidades foram avaliadas com base em perfis do gene 16S rRNA (região V4), inferindo indiretamente a abundância de genes funcionais com o Piphillin. O experimento foi repetido três vezes, do início do outono ao fim da primavera, em tanques de areia cultivados com espinafre (Spinacia oleracea L., cv. Racoon) irrigado com água salina de diferentes concentrações e em diferentes volumes. Proteobacteria, Cyanobacteria e Bacteroidetes representaram 77,1% dos táxons detectados na rizosfera; Proteobacteria, Bacteroidetes e Actinobacteria, 55,1% dos táxons do solo; e Proteobacteria, Firmicutes, Bacteroidetes e Actinobacteria, 55,35% dos táxons da filosfera. A salinidade afetou significativamente a diversidade beta do microbioma radicular segundo as abundâncias ponderadas (p = 0,032), mas não teve efeito significativo sobre as abundâncias relativas dos táxons (p = 0,568). A análise de vias e genes funcionais do solo, da rizosfera e da filosfera mostrou que os genes funcionais mais abundantes estavam associados a transporte de membrana, reparo e recombinação de DNA, transdução de sinal, metabolismo de purinas, processamento de proteínas relacionado à tradução, fosforilação oxidativa, secreção de proteínas de motilidade bacteriana e proteínas receptoras de membrana. A biossíntese de monoterpenoides foi a via mais significativamente enriquecida nas amostras da rizosfera em comparação às do solo. De modo geral, as abundâncias preditas indicam que, funcionalmente, as bactérias da rizosfera apresentaram as maiores abundâncias gênicas e que a salinidade e a seca afetaram de forma diferente os microbiomas aéreo e subterrâneo.

Abstract

Salinity is a major problem facing agriculture in arid and semiarid regions of the world. This problem may vary among seasons affecting both above- and belowground plant microbiomes. However, very few studies have been conducted to examine the influence of salinity and drought on microbiomes and on their functional relationships. The objective for the study was to examine the effects of salinity and drought on above- and belowground spinach microbiomes and evaluate seasonal changes in their bacterial community composition and diversity. Furthermore, potential consequences for community functioning were assessed based on 16S V4 rRNA gene profiles by indirectly inferring the abundance of functional genes based on results obtained with Piphillin. The experiment was repeated three times from early fall to late spring in sand tanks planted with spinach (Spinacia oleracea L., cv. Racoon) grown with saline water of different concentrations and provided at different amounts. Proteobacteria, Cyanobacteria, and Bacteroidetes accounted for 77.1% of taxa detected in the rhizosphere; Proteobacteria, Bacteroidetes, and Actinobacteria accounted for 55.1% of taxa detected in soil, while Proteobacteria, Firmicutes, Bacteroidetes, and Actinobacteria accounted for 55.35% of taxa detected in the phyllosphere. Salinity significantly affected root microbiome beta-diversity according to weighted abundances (p = 0.032) but had no significant effect on the relative abundances of microbial taxa (p = 0.568). Pathways and functional genes analysis of soil, rhizosphere, and phyllosphere showed that the most abundant functional genes were mapped to membrane transport, DNA repair and recombination, signal transduction, purine metabolism, translation-related protein processing, oxidative phosphorylation, bacterial motility protein secretion, and membrane receptor proteins. Monoterpenoid biosynthesis was the most significantly enriched pathway in rhizosphere samples when compared to the soil samples. Overall, the predictive abundances indicate that, functionally, the rhizosphere bacteria had the highest gene abundances and that salinity and drought affected the above- and belowground microbiomes differently.