Functional adaptations of the rhizosphere microbiome for drought-tolerance promotion in common bean

Resumo

O estresse hídrico ameaça a segurança alimentar global, evidenciando a necessidade de culturas resilientes. O aproveitamento dos microrganismos da rizosfera pode melhorar o desempenho das plantas em condições adversas. Neste trabalho, foram investigados os microbiomas da rizosfera de cultivares de feijão (Phaseolus vulgaris L.) tolerantes (BAT477, SEA5) e suscetíveis (IAC Milênio, IAC-Carioca 80SH) à seca, sob regimes hídricos contrastantes, em experimentos em mesocosmos, para avaliar a modulação funcional do microbioma sob seca. A análise do crescimento, das respostas fisiológicas, da dinâmica de nutrientes e da diversidade funcional microbiana da rizosfera revelou que as cultivares tolerantes apresentaram melhor manejo da água, mínima redução de crescimento e enriquecimento de funções microbianas benéficas, incluindo genes associados à tolerância à seca. O estresse hídrico provocou abundância diferencial em 1864 genes microbianos, evidenciando uma mudança funcional robusta. Especificamente, as cultivares tolerantes apresentaram enriquecimento de genes relacionados à resposta osmótica, à eficiência fotossintética (redução de 82–87% na fotossíntese das cultivares suscetíveis), à mitigação do estresse oxidativo e à produção de osmoprotetores, enquanto as suscetíveis dependeram mais de genes associados ao reparo de DNA e à defesa antioxidante, indicando uma resposta ao estresse reativa, e não proativa. Além disso, os microbiomas da rizosfera das cultivares tolerantes foram enriquecidos em funções relacionadas à formação de biofilme, à sobrevivência em dormência e à resistência ao estresse oxidativo. Essas cultivares também mantiveram maior atividade fotossintética e taxa de transpiração, com condutância estomática mais estável. Após a reidratação, recuperaram parcialmente as funções fisiológicas (por exemplo, 48–57% de recuperação da fotossíntese), demonstrando a resiliência conferida pelo microbioma. Esses resultados ressaltam o potencial das interações planta-microbioma na adaptação ao estresse hídrico, sugerindo que a seleção do microbioma pode ser uma estratégia promissora para o desenvolvimento de culturas resilientes à seca e para o avanço de práticas agrícolas sustentáveis.

Abstract

Drought stress threatens global food security, highlighting the need for resilient crops. Harnessing rhizosphere microorganisms can improve plant performance in harsh conditions. Here, we investigated the rhizosphere microbiomes of drought-tolerant (BAT477, SEA5) and susceptible (IAC Milênio, IAC-Carioca 80SH) common bean cultivars (Phaseolus vulgaris L.) under contrasting water regimes in mesocosm experiments to assess microbiome functional modulation under drought. Analysis of plant growth, physiological responses, nutrient dynamics, and rhizosphere microbial functional diversity revealed that drought-tolerant cultivars exhibited greater water management, minimal growth reductions, and enrichment of beneficial microbial functions, including genes linked to drought tolerance. Notably, drought stress triggered differential abundance in 1864 microbial genes, highlighting a robust functional shift. Specifically, drought-tolerant cultivars showed an enrichment of genes related to osmotic response, photosynthetic efficiency (82–87 % reduction in photosynthesis in susceptible cultivars), oxidative stress mitigation, and osmoprotectant production, whereas susceptible cultivars relied more on genes associated with DNA repair and antioxidant defense, indicating a reactive rather than proactive stress response. Additionally, the rhizosphere microbiomes of drought-tolerant cultivars were enriched in functions related to biofilm formation, dormancy survival, and oxidative stress resistance. These cultivars also maintained higher photosynthetic activity and transpiration rates with more stable stomatal conductance. Upon rehydration, they partially restored physiological functions (e.g., 48–57 % recovery in photosynthesis), further demonstrating microbiome-conferred resilience. These findings underscore the potential of plant-microbiome interactions in adapting to water stress, suggesting that microbiome selection could be a promising strategy for developing drought-resilient crops and advancing sustainable agricultural practices.