Environmental Nutrient Supply Directly Alters Plant Traits but Indirectly Determines Virus Growth Rate
Resumo
A estequiometria ecológica e a teoria da competição por recursos preveem que as taxas e proporções de nutrientes podem alterar a dinâmica de doenças infecciosas. Os patógenos, como os vírus, sequestram metabólitos ricos em nutrientes do hospedeiro para concluir várias etapas de seu ciclo epidemiológico. Como a síntese dessas moléculas requer nitrogênio (N) e fósforo (P), as taxas de suprimento ambiental e as proporções de N e P para os hospedeiros podem limitar diretamente a dinâmica da doença. Os suprimentos ambientais de nutrientes também podem alterar a epidemiologia do vírus indiretamente, mudando o fenótipo do hospedeiro ou a dinâmica dos patógenos coinfectantes. Testamos se os suprimentos de nutrientes do hospedeiro e a coinfecção controlam o crescimento do patógeno nos hospedeiros e a transmissão para novos hospedeiros, seja diretamente ou por meio de modificações na química do tecido da planta (ou seja, conteúdo e proporções estequiométricas de nutrientes), características fenotípicas do hospedeiro ou interações entre patógenos. Examinamos dois vírus de plantas amplamente difundidos (BYDV-PAV e CYDV-RPV) em aveia cultivada (Avena sativa) cultivada em uma variedade de taxas de fornecimento de N e P. As taxas de fornecimento de N e P alteraram a química do tecido vegetal e as características fenotípicas; no entanto, o fornecimento de nutrientes ambientais e o conteúdo do tecido vegetal e as proporções de nutrientes não alteraram diretamente o título viral. A infecção pelo CYDV-RPV alterou as características das plantas e resultou em folhas mais grossas (ou seja, maior massa foliar por área), e houve uma correlação positiva entre o título viral de CYDV-RPV e a massa foliar por área. O título viral de CYDV-RPV foi reduzido pela presença de um concorrente, o BYDV-PAV, e o título viral mais alto de CYDV-RPV levou a sintomas cloróticos mais graves. Em nossas condições experimentais, a transmissão do vírus não foi afetada pelas taxas de fornecimento de nutrientes, coinfecção, estequiometria da planta ou características da planta, embora tenha sido demonstrado que as taxas de fornecimento de nutrientes aumentam as taxas de infecção e coinfecção. Este trabalho fornece um teste robusto da função do conteúdo e das proporções de nutrientes da planta na dinâmica de patógenos de importância global e revela uma relação mais complexa entre o crescimento do vírus dentro do hospedeiro e as alterações das características da planta. Uma compreensão mais profunda dos efeitos diferenciais dos suprimentos de nutrientes ambientais sobre a epidemiologia e a ecologia do vírus é particularmente relevante, dado o rápido aumento de nutrientes que fluem para os ecossistemas da Terra como resultado das atividades humanas.
Abstract
Ecological stoichiometry and resource competition theory both predict that nutrient rates and ratios can alter infectious disease dynamics. Pathogens such as viruses hijack nutrient rich host metabolites to complete multiple steps of their epidemiological cycle. As the synthesis of these molecules requires nitrogen (N) and phosphorus (P), environmental supply rates, and ratios of N and P to hosts can directly limit disease dynamics. Environmental nutrient supplies also may alter virus epidemiology indirectly by changing host phenotype or the dynamics of coinfecting pathogens. We tested whether host nutrient supplies and coinfection control pathogen growth within hosts and transmission to new hosts, either directly or through modifications of plant tissue chemistry (i.e., content and stoichiometric ratios of nutrients), host phenotypic traits, or among-pathogen interactions. We examined two widespread plant viruses (BYDV-PAV and CYDV-RPV) in cultivated oats (Avena sativa) grown along a range of N and of P supply rates. N and P supply rates altered plant tissue chemistry and phenotypic traits; however, environmental nutrient supplies and plant tissue content and ratios of nutrients did not directly alter virus titer. Infection with CYDV-RPV altered plant traits and resulted in thicker plant leaves (i.e., higher leaf mass per area) and there was a positive correlation between CYDV-RPV titer and leaf mass per area. CYDV-RPV titer was reduced by the presence of a competitor, BYDV-PAV, and higher CYDV-RPV titer led to more severe chlorotic symptoms. In our experimental conditions, virus transmission was unaffected by nutrient supply rates, co-infection, plant stoichiometry, or plant traits, although nutrient supply rates have been shown to increase infection and coinfection rates. This work provides a robust test of the role of plant nutrient content and ratios in the dynamics of globally important pathogens and reveals a more complex relationship between within-host virus growth and alterations of plant traits. A deeper understanding of the differential effects of environmental nutrient supplies on virus epidemiology and ecology is particularly relevant given the rapid increase of nutrients flowing into Earth’s ecosystems as a result of human activities.
C. Lacroix
E. W. Seabloom
E. T. Borer
2017 - Frontiers in Microbiology
