Drought response of the maize plant–soil–microbiome system is influenced by plant size and presence of root hairs

Resumo

Contexto e objetivos: Há amplo conhecimento sobre as respostas à seca de plantas ou de microrganismos do solo individualmente. Contudo, há grande carência de conhecimento sobre as interações no contínuo planta–solo–microbioma e, especificamente, sobre as características da interface raiz–solo, incluindo o papel dos pelos radiculares. Neste trabalho, investigamos como a limitação hídrica se propaga em um sistema planta–solo–microbioma após a interrupção da irrigação. Utilizamos dois genótipos de Zea mays [rth3 e seu tipo selvagem isogênico (WT), B73], que diferem na formação de pelos radiculares, para elucidar o efeito da extensão da rizosfera sob limitação hídrica.
Métodos: Durante 22 dias, plantas WT e rth3 foram cultivadas em câmara climática, com a irrigação interrompida nos últimos 7 dias para o tratamento de seca. As medições diárias incluíram o status hídrico do solo, a evapotranspiração da planta e as trocas gasosas. Na colheita, foram determinados os exsudatos radiculares, o conteúdo relativo de água, a osmolalidade e os nutrientes da parte aérea, as características morfológicas e o transcriptoma das raízes, bem como a β-diversidade microbiana e a atividade enzimática do solo.
Principais resultados: Em consonância com o maior porte da planta, o estresse por seca desenvolveu-se mais rapidamente e o número de genes diferencialmente expressos foi maior no WT em comparação com o rth3. Sob limitação hídrica, as taxas de exsudação radicular aumentaram e as atividades enzimáticas do solo diminuíram de forma mais acentuada na rizosfera do WT. Em ambos os genótipos, o nível de água alterou significativamente a β-diversidade microbiana no solo não rizosférico, afetando mais os fungos do que as bactérias/arqueias. O genótipo afetou apenas as bactérias/arqueias, com efeito mais pronunciado na rizosfera do que no solo não rizosférico.
Conclusões: Este estudo interdisciplinar avaliou como um estresse por seca de curta duração se manifestou em um sistema planta–solo–microbioma. A limitação hídrica alterou a diversidade microbiana (fúngica) em função da distância da superfície da raiz. Os aumentos nas taxas de exsudação induzidos pelo estresse, específicos de cada genótipo, modificaram a atividade microbiana nas proximidades da raiz, possivelmente indicando funções dos pelos radiculares sob limitação hídrica. Respostas menos intensas à seca no rth3 foram confirmadas em todos os níveis de investigação e podem ser devidas, ao menos em parte, ao seu menor porte.

Abstract

Background and Aims: We have abundant knowledge on drought responses of plants or soil microorganisms individually. However, there is a severe lack of knowledge regarding interactions in the plant–soil–microbiome continuum, and specifically root–soil interface traits including the role of root hairs. Here we investigated how water limitation propagates in a plant–soil–microbiome system upon stopping irrigation. We used two Zea mays genotypes [rth3 and its isogenic wild type (WT), B73], differing in root hair formation, to elucidate the effect of rhizosphere extension under water limitation.
Methods: For 22 d, WT and rth3 plants were grown in a climate chamber, with irrigation stopped for drought treatment during the last 7 d. Daily measurements included soil water status, plant evapotranspiration and gas exchange. At harvest, root exudates, shoot relative water content, osmolality and nutrients, root morphological traits and transcriptomics, and soil microbial β-diversity and enzyme activity were determined.
Key Results: In line with a larger plant size, drought stress developed more rapidly and the number of differentially expressed genes was higher in the WT compared with rth3. Under water limitation, root exudation rates increased and soil enzyme activities decreased more strongly in the WT rhizosphere. In both genotypes, water level significantly altered microbial β-diversity in the bulk soil, particularly affecting fungi more than bacteria/archaea. The genotype affected only bacteria/archaea and was more pronounced in rhizosphere than in bulk soil.
Conclusions: This interdisciplinary study assessed how a short drought stress manifested in a plant–soil–microbiome system. Water limitation altered microbial (fungal) diversity in distance from the root surface. Genotype-specific stress-induced increases in exudation rates modified microbial activity in root proximity, possibly pointing to root hair functions under water limitation. Less intense drought responses of rth3 were confirmed at all levels of investigation and may be due at least in part to its smaller plant size.