Chloroplast: structural and functional alteration under nickel stress and tolerance mechanism via the omics approach

Resumo

Mensagem principal: o estresse por níquel induz alterações estruturais e funcionais significativas nos cloroplastos, prejudicando a eficiência fotossintética. Abordagens ômicas permitem compreender melhor os mecanismos de tolerância e ajudam a identificar vias-chave envolvidas na adaptação ao estresse.
Os cloroplastos são organelas celulares essenciais para a fotossíntese, a regulação metabólica e a homeostase redox. Sua função é afetada negativamente por diversos estresses abióticos, entre eles o níquel (Ni²⁺). O Ni²⁺ representa um desafio importante devido a suas propriedades duplas: em quantidades-traço, é um micronutriente essencial (sobretudo para o metabolismo do nitrogênio), enquanto, acima do nível-limite, apresenta efeitos tóxicos. A rápida industrialização e as atividades antrópicas aumentam a concentração de Ni²⁺ no ambiente, frequentemente acima dos limites permitidos. O acúmulo de Ni²⁺ em excesso causa numerosas alterações no sistema biológico. Nesta revisão, destaca-se de forma crítica a desorganização induzida pelo Ni²⁺ na ultraestrutura dos cloroplastos, na estabilidade dos pigmentos, na eficiência fotossintética e no equilíbrio redox. Sob condições de estresse, os cloroplastos atuam como sensores primários, desencadeando respostas adaptativas. Para combater esse estresse, os cloroplastos dispõem de mecanismos próprios de tolerância, baseados em diferentes estratégias adaptativas. Esta revisão oferece a primeira compreensão abrangente dos mecanismos de tolerância ao estresse no cloroplasto por meio de estudos “ômicos”. As ômicas são abordagens altamente eficazes, associadas à expressão gênica, à síntese de proteínas e ao acúmulo de metabólitos, e incluem proteômica, genômica, metabolômica, transcriptômica e ionômica. Nos estudos ômicos, especialmente de genômica e transcriptômica, a conversão de genes e transcritos superexpressos em componentes funcionais permanece uma grande controvérsia. Esta revisão também resume os mecanismos moleculares adaptativos de tolerância ao estresse no cloroplasto, mediados por proteínas relacionadas ao estresse, osmoprotetores, agentes quelantes e sistemas antioxidantes. Em conclusão, os cloroplastos possuem mecanismos de tolerância próprios que lhes permitem superar as condições de estresse induzidas pelo Ni²⁺.

Abstract

Key message: Nickel stress induces significant structural and functional alterations in chloroplasts, impairing photosynthetic efficiency. Omics-based approaches provide deeper insights into tolerance mechanisms and help identify key pathways involved in stress adaptation.
Chloroplasts are crucial cell organelles for photosynthesis, metabolic regulation, and redox homeostasis. The function of chloroplasts is negatively regulated by various abiotic stresses, including nickel (Ni²⁺). Ni²⁺ poses a significant challenge due to its dual properties. At trace amounts, it serves as an essential micronutrient (particularly for nitrogen metabolism), while above the threshold level it exhibits toxic effects. Rapid industrialization and anthropogenic activities lead to the enhancement of Ni²⁺ concentration in the environment, often exceeding permissible limits. Accumulation of excess Ni²⁺ causes numerous alterations in the biological system. In this review, we critically emphasize the Ni²⁺-induced disruption of chloroplast ultrastructure, pigment stability, photosynthetic efficiency, and redox balance. Under stress conditions, chloroplasts act as primary stress sensors, triggering adaptive responses. To combat such stress, chloroplasts contain self-tolerance mechanisms through different adaptive strategies. This review provides the first comprehensive understanding of the chloroplast stress tolerance mechanisms using “omics” study. Omics are highly effective approaches that associated with gene expression, protein synthesis, and metabolite accumulation. Various approaches; proteomics, genomics, metabolomics, transcriptomics, and ionomics are actively involved in omics. During the omics study, especially genomics and transcriptomics, upregulated genes and transcripts are converted into functional components, which remains a major controversy. This review also summarizes adaptive molecular mechanisms of chloroplast stress tolerance via stress-related proteins, osmoprotectants, chelating agents, and antioxidant systems. In conclusion, chloroplasts possess self-tolerance mechanisms that enable them to overcome Ni²⁺-induced stress conditions.