A reciprocal inhibitory module for Pi and iron signaling

Resumo

O fósforo (P) e o ferro (Fe), dois nutrientes essenciais para o crescimento e desenvolvimento das plantas, são elementos altamente abundantes na crosta terrestre, mas frequentemente apresentam baixa disponibilidade para as plantas. Devido à capacidade de formar complexos insolúveis, a interação antagônica entre a nutrição de P e Fe em plantas tem sido notada há décadas. No entanto, o mecanismo molecular subjacente que modula a sinalização e a homeostase entre eles permanece obscuro. Aqui, mostramos que os possíveis sensores de ferro HRZs, as E3 ligases induzidas por deficiência de ferro, podem interagir com o regulador central da sinalização de fosfato (Pi), PHR2, e promover sua ubiquitinação nos resíduos de lisina K319 e K328, levando à sua degradação em arroz. Consistentemente, os mutantes hrz exibiram um fenótipo de alto acúmulo de Pi. Além disso, descobrimos que a deficiência de ferro pode atenuar a sinalização de privação de Pi ao induzir a expressão de HRZs, que por sua vez desencadeiam a degradação da proteína PHR2. Curiosamente, por outro lado, as PHRs de arroz podem regular negativamente a expressão de HRZs para modular as respostas à deficiência de ferro. Portanto, PHR2 e HRZs formam um módulo inibitório recíproco para coordenar a sinalização e a homeostase de Pi e ferro em arroz. Tomados em conjunto, nossos resultados revelam uma ligação molecular entre os reguladores mestres de Pi e ferro, que ajusta finamente a adaptação da planta à disponibilidade de Pi e ferro em arroz.

Abstract

Phosphorous (P) and iron (Fe), two essential nutrients for plant growth and development, are highly abundant elements in the earth’s crust but often display low availability to plants. Due to the ability to form insoluble complexes, the antagonistic interaction between P and Fe nutrition in plants has been noticed for decades. However, the underlying molecular mechanism modulating the signaling and homeostasis between them remains obscure. Here, we show that the possible iron sensors HRZs, the iron deficiency–induced E3 ligases, could interact with the central regulator of phosphate (Pi) signaling, PHR2, and prompt its ubiquitination at lysine residues K319 and K328, leading to its degradation in rice. Consistent with this, the hrzs mutants displayed a high Pi accumulation phenotype. Furthermore, we found that iron deficiency could attenuate Pi starvation signaling by inducing the expression of HRZs, which in turn trigger PHR2 protein degradation. Interestingly, on the other hand, rice PHRs could negatively regulate the expression of HRZs to modulate iron deficiency responses. Therefore, PHR2 and HRZs form a reciprocal inhibitory module to coordinate Pi and iron signaling and homeostasis in rice. Taken together, our results uncover a molecular link between Pi and iron master regulators, which fine-tunes plant adaptation to Pi and iron availability in rice.