Magnesium Deficiency Triggers SGR–Mediated Chlorophyll Degradation for Magnesium Remobilization

Resumo

O magnésio (Mg) é um elemento relativamente móvel que é remobilizado em plantas sob condições limitantes de Mg por meio do transporte de tecidos velhos para tecidos jovens. No entanto, os mecanismos fisiológicos e moleculares subjacentes à remobilização de Mg em plantas permanecem pouco compreendidos. Neste estudo, investigamos a remobilização de Mg em arroz (Oryza sativa) facilitada por um gene da Mg-dequelatase envolvido na degradação de clorofila, STAY-GREEN (OsSGR). Observamos inicialmente que folhas de idade intermediária de arroz são mais suscetíveis à deficiência de Mg. A expressão de OsSGR foi especificamente regulada positivamente pela deficiência de Mg, e a resposta foi mais pronunciada em folhas de idade intermediária. O knockout de OsSGR exibiu o fenótipo stay-green, que impediu a mobilidade do Mg das folhas de idade intermediária para as folhas jovens em desenvolvimento. Esse declínio na mobilidade do Mg foi associado à inibição do crescimento das folhas em desenvolvimento nos mutantes sob condições limitantes de Mg. Além disso, a deficiência de Mg aumentou a geração de espécies reativas de oxigênio (ERO) em folhas de idade intermediária. Os níveis de ERO, particularmente peróxido de hidrogênio, por sua vez, regularam positivamente a expressão de OsSGR, provavelmente por meio de sinalização cloroplasto‑núcleo, o que desencadeia a degradação de clorofila para proteger as folhas de idade intermediária contra fotodano. Tomados em conjunto, esses resultados mostram que a degradação de clorofila mediada por OsSGR contribui não apenas para a remobilização interna de Mg das folhas de idade intermediária para as folhas em desenvolvimento, mas também para a proteção fotooxidativa das folhas de idade intermediária sob condições limitantes de Mg. As ERO parecem atuar como reguladores de retroalimentação da expressão de OsSGR para governar precisamente a degradação de clorofila em folhas de idade intermediária, onde os teores de Mg e as capacidades fotossintéticas são relativamente elevados.

Abstract

Magnesium (Mg) is a relatively mobile element that is remobilized in plants under Mg-limited conditions through transport from old to young tissues. However, the physiological and molecular mechanisms underlying Mg remobilization in plants remain poorly understood. In this study, we investigated Mg remobilization in rice (Oryza sativa) as facilitated through a Mg dechelatase gene involved in chlorophyll degradation, STAY-GREEN (OsSGR). We first observed that mid-aged leaves of rice are more susceptible to Mg deficiency. Expression of OsSGR was specifically upregulated by Mg deficiency, and the response was more pronounced in mid-aged leaves. Knockout of OsSGR exhibited the stay-green phenotype, which hindered the mobility of Mg from mid-aged leaves to young developing leaves. This decline in Mg mobility was associated with inhibited growth of developing leaves in mutants under Mg-limited conditions. Furthermore, Mg deficiency enhanced reactive oxygen species (ROS) generation in mid-aged leaves. ROS levels, particularly hydrogen peroxide, in turn, positively regulated OsSGR expression, probably through chloroplast-to-nucleus signaling, which triggers chlorophyll degradation to protect mid-aged leaves from photodamage. Taken together, these results show that OsSGR-mediated chlorophyll degradation contributes to not only internal remobilization of Mg from mid-aged leaves to developing leaves, but also photooxidative protection of mid-aged leaves under Mg-limited conditions. ROS appear to act as feedback regulators of OsSGR expression to precisely govern chlorophyll degradation in mid-aged leaves where Mg and photosynthetic capacities are relatively high.