Decoding multifactorial stress responses in plants: lessons from omics integration

Resumo

Plantas em ambientes naturais e agrícolas estão continuamente expostas a múltiplos estresses abióticos simultâneos, cujos efeitos combinados diferem marcadamente daqueles de estresses individuais. Apesar disso, nossa compreensão mecanística da biologia do estresse vegetal ainda se baseia amplamente em estruturas reducionistas baseadas em interações únicas ou pareadas. Aqui, argumentamos que as respostas das plantas ao aumento da complexidade de estresses são fundamentalmente não aditivas e envolvem estados moleculares, metabólicos e fisiológicos emergentes que requerem uma mudança em direção a abordagens integrativas e preditivas. Sintetizamos avanços recentes mostrando como as redes de sinalização e metabólicas são reconectadas sob combinação de estresses multifatoriais (MFSC), levando a comportamentos não lineares e regulação dependente de contexto. Destacamos o papel central da integração de multi‑omics na descoberta de respostas em nível de sistema e discutimos como estruturas computacionais emergentes, incluindo aprendizado de máquina, podem transformar conjuntos de dados de alta dimensão em modelos preditivos que ligam estados moleculares ao desempenho da planta. Avaliamos ainda as limitações dos sistemas experimentais atuais, enfatizando a lacuna entre estudos em ambiente controlado e condições de campo, onde a dinâmica de estresses, as interações com o microbioma e a complexidade genótipo × ambiente moldam as respostas das plantas. Em conjunto, propomos um roteiro para uma ciência preditiva da resiliência vegetal sob MFSC, com implicações diretas para o melhoramento de culturas no contexto das mudanças climáticas.

Abstract

Plants in natural and agricultural environments are continuously exposed to multiple simultaneous abiotic stresses whose combined effects markedly differ from those of individual stresses. Despite this, our mechanistic understanding of plant stress biology still largely relies on reductionist frameworks based on single or pairwise interactions. Here, we argue that plant responses to increasing stress complexity are fundamentally non-additive and involve emergent molecular, metabolic, and physiological states that require a shift toward integrative and predictive approaches. We synthesize recent advances showing how signaling and metabolic networks are rewired under multifactorial stress combination (MFSC), leading to nonlinear behaviors and context-dependent regulation. We highlight the central role of multi-omics integration in uncovering system-level responses and discuss how emerging computational frameworks, including machine learning, can transform high-dimensional datasets into predictive models linking molecular states to plant performance. We further evaluate the limitations of current experimental systems, emphasizing the gap between controlled-environment studies and field conditions, where stress dynamics, microbiome interactions, and genotype×environment complexity shape plant responses. Together, we propose a roadmap toward a predictive science of plant resilience under MFSC, with direct implications for crop improvement in the context of climate change.