A crosstalk between auxin and brassinosteroid regulates leaf shape by modulating growth anisotropy

Resumo

A forma das folhas é altamente variável dentro e entre espécies de plantas, variando de delgada a ovalada. Isso é determinado em grande parte pelo eixo de crescimento proximodistal. No entanto, pouco se sabe sobre como o crescimento proximodistal é controlado para determinar a forma da folha. Aqui, mostramos que o crescimento proximodistal das folhas e sépalas de Arabidopsis é ajustado por dois fitormônios. Dois AUXIN RESPONSE FACTORs (ARFs) de classe A, ARF6 e ARF8, ativam a transcrição de DWARF4, que codifica uma enzima-chave da biossíntese de brassinosteroides (BRs). No nível celular, os fitormônios promovem uma expansão celular mais direcional ao longo do eixo proximodistal, bem como os tamanhos celulares finais. Os BRs promovem a desmetilesterificação das pectinas da parede celular, levando a um afrouxamento isotrópico da parede celular no plano. Notavelmente, a simulação numérica mostrou que o afrouxamento isotrópico da parede celular poderia levar a um crescimento celular e de órgão direcional ao longo do eixo proximodistal. Tomados em conjunto, mostramos que a auxina atua através da biossíntese de BRs para determinar a mecânica da parede celular e o crescimento celular direcional para gerar folhas de arredondamento variável.

Abstract

Leaf shape is highly variable within and among plant species, ranging from slender to oval shaped. This is largely determined by the proximodistal axis of growth. However, little is known about how proximal–distal growth is controlled to determine leaf shape. Here, we show that Arabidopsis leaf and sepal proximodistal growth is tuned by two phytohormones. Two class A AUXIN RESPONSE FACTORs (ARFs), ARF6 and ARF8, activate the transcription of DWARF4, which encodes a key brassinosteroid (BR) biosynthetic enzyme. At the cellular level, the phytohormones promote more directional cell expansion along the proximodistal axis, as well as final cell sizes. BRs promote the demethyl-esterification of cell wall pectins, leading to isotropic in-plane cell wall loosening. Notably, numerical simulation showed that isotropic cell wall loosening could lead to directional cell and organ growth along the proximodistal axis. Taken together, we show that auxin acts through biosynthesis of BRs to determine cell wall mechanics and directional cell growth to generate leaves of variable roundness.