Repeated exposure of wheat to the fungal root pathogen Bipolaris sorokiniana modulates rhizosphere microbiome assembly and disease suppressiveness

Resumo

Contexto: A supressividade de solos a fungos patogênicos de raiz é tipicamente induzida no campo por infecções repetidas da planta hospedeira e por mudanças concomitantes na composição taxonômica e nas características funcionais do microbioma da rizosfera. Neste estudo, esse fenômeno foi investigado para Bipolaris sorokiniana em duas cultivares de trigo com diferentes níveis de resistência a esse patógeno.
Resultados: A exposição repetida da cultivar de trigo suscetível ao patógeno levou a uma redução significativa da severidade da doença após cinco ciclos sucessivos de cultivo. Surpreendentemente, a cultivar resistente, inicialmente incluída como controle, apresentou o padrão oposto, com aumento da severidade da doença após a exposição repetida ao patógeno. As análises de amplicons revelaram que as famílias bacterianas Chitinophagaceae, Anaerolineaceae e Nitrosomonadaceae estavam associadas à supressividade na cultivar suscetível; na cultivar resistente, a supressividade também foi associada a Chitinophagaceae e a maior abundância de Comamonadaceae. A análise do metagenoma levou à seleção de 604 agrupamentos gênicos biossintéticos (BGCs), de um total de 2.571 identificados pela análise AntiSMASH, que estavam super-representados quando o solo entrou no estado supressivo. Esses BGCs estão envolvidos na biossíntese de terpenos, peptídeos não ribossomais, policetídeos, aril polienos e peptídeos modificados pós-traducionalmente.
Conclusão: A combinação dos perfis taxonômico e funcional permitiu identificar mudanças-chave no microbioma da rizosfera durante a supressão da doença. Isso ilustra como a planta hospedeira depende do microbioma da rizosfera como primeira linha de defesa contra patógenos de solo. Os táxons e as funções microbianas aqui identificados podem ser utilizados em novas estratégias de controle de fungos patogênicos de solo.

Abstract

Background: Disease suppressiveness of soils to fungal root pathogens is typically induced in the field by repeated infections of the host plant and concomitant changes in the taxonomic composition and functional traits of the rhizosphere microbiome. Here, we studied this remarkable phenomenon for Bipolaris sorokiniana in two wheat cultivars differing in resistance to this fungal root pathogen.
Results: The results showed that repeated exposure of the susceptible wheat cultivar to the pathogen led to a significant reduction in disease severity after five successive growth cycles. Surprisingly, the resistant wheat cultivar, initially included as a control, showed the opposite pattern with an increase in disease severity after repeated pathogen exposure. Amplicon analyses revealed that the bacterial families Chitinophagaceae, Anaerolineaceae and Nitrosomonadaceae were associated with disease suppressiveness in the susceptible wheat cultivar; disease suppressiveness in the resistant wheat cultivar was also associated with Chitinophagaceae and a higher abundance of Comamonadaceae. Metagenome analysis led to the selection of 604 Biosynthetic Gene Clusters (BGCs), out of a total of 2,571 identified by AntiSMASH analysis, that were overrepresented when the soil entered the disease suppressive state. These BGCs are involved in the biosynthesis of terpenes, non-ribosomal peptides, polyketides, aryl polyenes and post-translationally modified peptides.
Conclusion: Combining taxonomic and functional profiling we identified key changes in the rhizosphere microbiome during disease suppression. This illustrates how the host plant relies on the rhizosphere microbiome as the first line of defense to fight soil-borne pathogens. Microbial taxa and functions identified here can be used in novel strategies to control soil-borne fungal pathogens.