Ethylene-mediated metabolic priming increases photosynthesis and metabolism to enhance plant growth and stress tolerance

Resumo

Melhorar o rendimento das culturas é um grande desafio devido ao aumento da população humana, às mudanças climáticas e à redução de terras aráveis. Aqui, demonstramos que a melhoria duradoura do crescimento e o aumento da tolerância ao estresse ocorrem pelo pré-tratamento de plântulas de Arabidopsis crescidas no escuro com etileno antes da transição para a luz. Plantas tratadas dessa forma apresentaram raízes primárias mais longas, mais raízes laterais e mais longas, e tecido aéreo maior, e foram mais tolerantes a altas temperaturas, salinidade e recuperação do estresse por hipóxia. Atribuímos o aumento no crescimento e na tolerância ao estresse aos açúcares derivados da fotossíntese induzidos por etileno, porque o pré-tratamento com etileno causou um aumento de 23% na assimilação de carbono e elevou os níveis de glicose (266%), sacarose/trealose (446%) e amido (87%). Análises metabolômicas e transcriptômicas vários dias após o tratamento mostraram um aumento significativo em processos metabólicos e transcritos gênicos implicados na divisão celular, fotossíntese e metabolismo de carboidratos. Devido a esse grande efeito no metabolismo, denominamos isso de “priming metabólico mediado por etileno”. A redução da fotossíntese com inibidores ou mutantes impediu a melhoria do crescimento, mas isso foi parcialmente resgatado por sacarose exógena, implicando os açúcares nesse fenômeno de crescimento. Adicionalmente, o pré-tratamento com etileno aumentou os níveis de CINV1 e CINV2 que codificam invertases que hidrolisam a sacarose, e mutantes cinv1;cinv2 não responderam ao pré-tratamento com etileno com aumento do crescimento, indicando que a quebra da sacarose é crítica para essa característica. Um modelo é proposto onde o priming metabólico mediado por etileno causa aumentos de longo prazo na fotossíntese e na utilização de carboidratos para aumentar o crescimento. Essas respostas podem ser parte do desenvolvimento natural das plântulas à medida que navegam pelo solo para emergir na luz.

Abstract

Enhancing crop yields is a major challenge because of an increasing human population, climate change, and reduction in arable land. Here, we demonstrate that long-lasting growth enhancement and increased stress tolerance occur by pretreatment of dark grown Arabidopsis seedlings with ethylene before transitioning into light. Plants treated this way had longer primary roots, more and longer lateral roots, and larger aerial tissue and were more tolerant to high temperature, salt, and recovery from hypoxia stress. We attributed the increase in plant growth and stress tolerance to ethylene-induced photosynthetic-derived sugars because ethylene pretreatment caused a 23% increase in carbon assimilation and increased the levels of glucose (266%), sucrose/trehalose (446%), and starch (87%). Metabolomic and transcriptomic analyses several days posttreatment showed a significant increase in metabolic processes and gene transcripts implicated in cell division, photosynthesis, and carbohydrate metabolism. Because of this large effect on metabolism, we term this “ethylene-mediated metabolic priming.” Reducing photosynthesis with inhibitors or mutants prevented the growth enhancement, but this was partially rescued by exogenous sucrose, implicating sugars in this growth phenomenon. Additionally, ethylene pretreatment increased the levels of CINV1 and CINV2 encoding invertases that hydrolyze sucrose, and cinv1;cinv2 mutants did not respond to ethylene pretreatment with increased growth indicating increased sucrose breakdown is critical for this trait. A model is proposed where ethylene-mediated metabolic priming causes long-term increases in photosynthesis and carbohydrate utilization to increase growth. These responses may be part of the natural development of seedlings as they navigate through the soil to emerge into light.