ABA represses TOR and root meristem activity through nuclear exit of the SnRK1 kinase

Resumo

O fitormônio ácido abscísico (ABA) promove a tolerância das plantas a estresses importantes, como a seca, em parte modulando o crescimento por mecanismos pouco compreendidos. Aqui, mostramos que a repressão da proliferação celular desencadeada pelo ABA no meristema radicular de Arabidopsis thaliana depende da rápida relocalização subcelular da SNF1-RELATED KINASE 1 (SnRK1). Sob condições favoráveis, a subunidade catalítica da SnRK1, SnRK1α1, está enriquecida nos núcleos das células radiculares, e isso é acompanhado por proliferação celular e tamanho do meristema normais. A depleção de dois importantes indutores da sinalização do ABA, SnRK2.2 e SnRK2.3, causa localização citoplasmática constitutiva de SnRK1α1 e redução do tamanho do meristema, sugerindo que, sob condições de não estresse, as SnRK2s promovem o crescimento retendo SnRK1α1 no núcleo. Em resposta ao ABA, SnRK1α1 transloca-se para o citoplasma, e isso é acompanhado pela inibição do alvo da rapamicina (TOR), diminuição da proliferação celular e redução do tamanho do meristema. O bloqueio do efluxo nuclear com leptomicina B abole a relocalização de SnRK1α1 para o citoplasma induzida pelo ABA e a inibição de TOR elicitada pelo ABA. Além disso, a fusão de SnRK1α1 a um sinal de localização nuclear SV40 leva à repressão defeituosa de TOR dependente de ABA. Em suma, demonstramos que mudanças dependentes de SnRK2 na localização subcelular de SnRK1α1 são cruciais para inibir TOR e o crescimento radicular em resposta ao ABA. A relocalização rápida de reguladores centrais como a SnRK1 pode representar uma estratégia geral de organismos eucarióticos para responder a mudanças ambientais.

Abstract

The phytohormone abscisic acid (ABA) promotes plant tolerance to major stresses such as drought, partly by modulating growth through poorly understood mechanisms. Here, we show that ABA-triggered repression of cell proliferation in the Arabidopsis thaliana root meristem relies on the swift subcellular relocalization of SNF1-RELATED KINASE 1 (SnRK1). Under favorable conditions, the SnRK1 catalytic subunit, SnRK1α1, is enriched in the nuclei of root cells, and this is accompanied by normal cell proliferation and meristem size. Depletion of two key drivers of ABA signaling, SnRK2.2 and SnRK2.3, causes constitutive cytoplasmic localization of SnRK1α1 and reduced meristem size, suggesting that, under nonstress conditions, SnRK2s promote growth by retaining SnRK1α1 in the nucleus. In response to ABA, SnRK1α1 translocates to the cytoplasm, and this is accompanied by inhibition of target of rapamycin (TOR), decreased cell proliferation, and reduced meristem size. Blocking nuclear export with leptomycin B abrogates ABA-driven SnRK1α1 relocalization to the cytoplasm and ABA-elicited inhibition of TOR. Furthermore, fusing SnRK1α1 to an SV40 nuclear localization signal leads to defective ABA-dependent TOR repression. Altogether, we demonstrate that SnRK2-dependent changes in SnRK1α1 subcellular localization are crucial for inhibiting TOR and root growth in response to ABA. Rapid relocalization of central regulators such as SnRK1 may represent a general strategy of eukaryotic organisms to respond to environmental changes.