Citrus sinensis manganese tolerance: Insight from manganese-stimulated secretion of root exudates and rhizosphere alkalization

Resumo

Utilizamos plântulas de laranjeira ‘Xuegan’ (Citrus sinensis), tolerante ao manganês (Mn), como material e examinamos a caracterização da absorção de Mn e da liberação de exsudatos radiculares ativada por Mn em condições hidropônicas. Observamos que o fator de bioacumulação (BCF) de Mn nas raízes e na parte aérea diminuiu com o aumento do suprimento de Mn, e que o fator de transferência (Tf) de Mn reduziu-se acentuadamente à medida que o suprimento de Mn aumentou de 0 para 500 μM, acima do qual o Tf aumentou ligeiramente com o aumento do suprimento, sugerindo que o suprimento de Mn reduziu a capacidade de absorver e acumular Mn nas raízes e na parte aérea, bem como a translocação de Mn da raiz para a parte aérea. Sem Mn, as raízes alcalinizaram o pH da solução de 5,0 para acima de 6,2, enquanto o suprimento de Mn reduziu a alcalinização induzida pelas raízes. À medida que o suprimento de Mn aumentou de 0 para 2000 μM, a secreção de fenóis totais (TPs) pelas raízes aumentou, enquanto o pH da solução diminuiu. O suprimento de Mn não alterou a secreção radicular de aminoácidos livres totais, açúcares solúveis totais, malato e citrato. A liberação de TPs ativada por Mn foi inibida por baixa temperatura e por inibidores de canais aniônicos, mas não por inibidor da biossíntese de proteínas. Por meio de metaboloma amplamente direcionado, detectamos 48 metabólitos secundários (SMs) com aumento [35 compostos fenólicos + 13 outros SMs] e três com redução, além de 39 metabólitos primários (PMs) com aumento e oito com redução. Esses resultados sugerem que a menor capacidade de absorver e acumular Mn nas raízes e na parte aérea e a menor translocação de Mn da raiz para a parte aérea em plântulas sob toxicidade de Mn, a alcalinização da rizosfera e a liberação de exsudatos radiculares ativada por Mn (especialmente compostos fenólicos) contribuíram para a elevada tolerância ao Mn das plântulas de C. sinensis.

Abstract

We used manganese (Mn)-tolerant ‘Xuegan’ (Citrus sinensis) seedlings as materials and examined the characterization of Mn uptake and Mn-activated-release of root exudates under hydroponic conditions. We observed that root and shoot Mn bioaccumulation factor (BCF) reduced with the increase of Mn supply, and that Mn transfer factor (Tf) reduced greatly as Mn supply increased from 0 to 500 μM, beyond which Tf slightly increased with increasing Mn supply, suggesting that Mn supply reduced the ability to absorb and accumulate Mn in roots and shoots, as well as root-to-shoot Mn translocation. Without Mn, roots alkalized the solution pH from 5.0 to above 6.2, while Mn supply reduced root-induced alkalization. As Mn supply increased from 0 to 2000 μM, the secretion of root total phenolics (TPs) increased, while the solution pH decreased. Mn supply did not alter the secretion of root total free amino acids, total soluble sugars, malate, and citrate. Mn-activated-release of TPs was inhibited by low temperature and anion channel inhibitors, but not by protein biosynthesis inhibitor. Using widely targeted metabolome, we detected 48 upregulated [35 upregulated phenolic compounds + 13 other secondary metabolites (SMs)] and three downregulated SMs, and 39 upregulated and eight downregulated primary metabolites (PMs). These findings suggested that reduced ability to absorb and accumulate Mn in roots and shoots and less root-to-shoot Mn translocation in Mn-toxic seedlings, rhizosphere alkalization, and Mn-activated-release of root exudates (especially phenolic compounds) contributed to the high Mn tolerance of C. sinensis seedlings.