The impacts of phosphorus deficiency on the photosynthetic electron transport chain

Resumo

O fósforo (P) é um macronutriente essencial, e a deficiência de P limita a produtividade das plantas. Trabalhos recentes mostraram que a deficiência de P afeta o transporte de elétrons para o fotossistema I (PSI), mas os mecanismos subjacentes são desconhecidos. Aqui, apresentamos um modelo biológico abrangente que descreve como a deficiência de P interrompe o maquinário fotossintético e a cadeia de transporte de elétrons por meio de uma série de eventos sequenciais na cevada (Hordeum vulgare). A deficiência de P reduz a concentração de ortofosfato no estroma do cloroplasto a níveis que inibem a atividade da ATP sintase. Consequentemente, os prótons se acumulam nos tilacóides e causam acidificação do lúmen, o que inibe o fluxo linear de elétrons. A oxidação limitada do plastoquinol retarda o transporte de elétrons para o complexo do citocromo b6f, mas a taxa de transferência de elétrons do PSI é aumentada sob luz de crescimento em estado estável e é limitada sob condições de alta luminosidade. Sob deficiência de P, o fluxo aprimorado de elétrons através do PSI aumenta os níveis de NADPH, enquanto a produção de ATP permanece restrita e, portanto, reduz a fixação de CO2. Paralelamente, a acidificação do lúmen ativa o componente de extinção dependente de energia do mecanismo de extinção não fotoquímica e evita a superexcitação do fotossistema II e danos ao tecido foliar. Consequentemente, as plantas podem ser gravemente afetadas pela deficiência de P durante semanas sem apresentar nenhum sintoma visual nas folhas. Todos os processos do mecanismo fotossintético influenciados pela deficiência de P parecem ser totalmente reversíveis e podem ser restaurados em menos de 60 minutos após o reabastecimento de ortofosfato ao tecido foliar.

Abstract

Phosphorus (P) is an essential macronutrient, and P deficiency limits plant productivity. Recent work showed that P deficiency affects electron transport to photosystem I (PSI), but the underlying mechanisms are unknown. Here, we present a comprehensive biological model describing how P deficiency disrupts the photosynthetic machinery and the electron transport chain through a series of sequential events in barley (Hordeum vulgare). P deficiency reduces the orthophosphate concentration in the chloroplast stroma to levels that inhibit ATP synthase activity. Consequently, protons accumulate in the thylakoids and cause lumen acidification, which inhibits linear electron flow. Limited plastoquinol oxidation retards electron transport to the cytochrome b₆f complex, yet the electron transfer rate of PSI is increased under steady-state growth light and is limited under high-light conditions. Under P deficiency, the enhanced electron flow through PSI increases the levels of NADPH, whereas ATP production remains restricted and, hence, reduces CO₂ fixation. In parallel, lumen acidification activates the energy-dependent quenching component of the nonphotochemical quenching mechanism and prevents the overexcitation of photosystem II and damage to the leaf tissue. Consequently, plants can be severely affected by P deficiency for weeks without displaying any visual leaf symptoms. All of the processes in the photosynthetic machinery influenced by P deficiency appear to be fully reversible and can be restored in less than 60 min after resupply of orthophosphate to the leaf tissue.