Rapid Transfer of Plant Photosynthates to Soil Bacteria via Ectomycorrhizal Hyphae and Its Interaction With Nitrogen Availability
- Stefan Gorka
- Marlies Dietrich
- Werner Mayerhofer
- Raphael Gabriel
- Julia Wiesenbauer
- Victoria Martin
- Qing Zheng
- Bruna Imai
- Judith Prommer
- Marieluise Weidinger
- Peter Schweiger
- Stephanie A. Eichorst
- Michael Wagner
- Andreas Richter
- Arno Schintlmeister
- Dagmar Woebken
- Christina Kaiser
Resumo
As raízes das plantas liberam fotosintatos recentes na rizosfera, acelerando a decomposição da matéria orgânica por micróbios saprófitos do solo (o chamado ‘efeito de priming da rizosfera’), o que consequentemente aumenta a disponibilidade de nutrientes para as plantas. No entanto, cerca de 90% de todas as espécies de plantas superiores são micorrízicas, transferindo uma fração significativa de seus fotosintatos diretamente para seus parceiros fúngicos. Não se sabe se os fungos micorrízicos repassam carbono (C) derivado das plantas para bactérias em áreas distantes das raízes, ou seja, se provocam um ‘efeito de priming da hifosfera’. A evidência experimental para a transferência de C das hifas micorrízicas para bactérias do solo é limitada, especialmente em sistemas ectomicorrízicos. Como os fungos ectomicorrízicos possuem capacidades enzimáticas para degradar a matéria orgânica por si mesmos, não está claro se eles cooperam com as bactérias do solo fornecendo fotosintatos ou competem pelos nutrientes disponíveis. Para investigar uma possível transferência de C das hifas ectomicorrízicas para bactérias do solo e sua resposta à disponibilidade de nutrientes, plantamos árvores jovens de faia (Fagus sylvatica) em caixas de ‘raízes divididas’, dividindo seus sistemas radiculares em dois compartimentos desconectados de solo. Cada um desses compartimentos foi separado de um compartimento de serapilheira por uma malha penetrável para hifas fúngicas, mas não para raízes. As plantas foram expostas a uma atmosfera marcada com 13C-CO2, enquanto amônio e aminoácidos marcados com 15N foram adicionados a um lado do sistema de raízes divididas. Observamos uma rápida transferência de fotosintatos recentes via hifas ectomicorrízicas para bactérias em áreas distantes das raízes. Marcadores de ácidos grasos de fosfolipídios (PLFA) fúngicos e bacterianos foram significativamente enriquecidos nos compartimentos exclusivos de hifas 24 horas após a marcação com 13C-CO2. A imagem isotópica com espectrometria de massa de íons secundários em escala nanométrica (NanoSIMS) permitiu, pela primeira vez, a visualização in situ de C e N derivados das plantas, absorvidos por uma hifa fúngica extrarradicular e por células microbianas que prosperam nas superfícies das hifas. Quando o N foi adicionado aos compartimentos de serapilheira, a biomassa bacteriana e a quantidade de 13C incorporado diminuíram significativamente. Curiosamente, esse efeito também foi observado nos compartimentos de solo adjacentes, onde o N adicionado estava disponível apenas para as bactérias por meio do transporte pelas hifas, indicando que os fungos ectomicorrízicos estavam interagindo com as bactérias do solo. Em resumo, nossos resultados demonstram que (i) as hifas ectomicorrízicas transferem rapidamente C derivado das plantas para comunidades bacterianas em áreas distantes das raízes e (ii) essa transferência responde prontamente às condições de mudança de nutrientes do solo.
Abstract
Plant roots release recent photosynthates into the rhizosphere, accelerating decomposition of organic matter by saprotrophic soil microbes (“rhizosphere priming effect”) which consequently increases nutrient availability for plants. However, about 90% of all higher plant species are mycorrhizal, transferring a significant fraction of their photosynthates directly to their fungal partners. Whether mycorrhizal fungi pass on plant-derived carbon (C) to bacteria in root-distant soil areas, i.e., incite a “hyphosphere priming effect,” is not known. Experimental evidence for C transfer from mycorrhizal hyphae to soil bacteria is limited, especially for ectomycorrhizal systems. As ectomycorrhizal fungi possess enzymatic capabilities to degrade organic matter themselves, it remains unclear whether they cooperate with soil bacteria by providing photosynthates, or compete for available nutrients. To investigate a possible C transfer from ectomycorrhizal hyphae to soil bacteria, and its response to changing nutrient availability, we planted young beech trees (Fagus sylvatica) into “split-root” boxes, dividing their root systems into two disconnected soil compartments. Each of these compartments was separated from a litter compartment by a mesh penetrable for fungal hyphae, but not for roots. Plants were exposed to a 13C-CO2-labeled atmosphere, while 15N-labeled ammonium and amino acids were added to one side of the split-root system. We found a rapid transfer of recent photosynthates via ectomycorrhizal hyphae to bacteria in root-distant soil areas. Fungal and bacterial phospholipid fatty acid (PLFA) biomarkers were significantly enriched in hyphae-exclusive compartments 24 h after 13C-CO2-labeling. Isotope imaging with nanometer-scale secondary ion mass spectrometry (NanoSIMS) allowed for the first time in situ visualization of plant-derived C and N taken up by an extraradical fungal hypha, and in microbial cells thriving on hyphal surfaces. When N was added to the litter compartments, bacterial biomass, and the amount of incorporated 13C strongly declined. Interestingly, this effect was also observed in adjacent soil compartments where added N was only available for bacteria through hyphal transport, indicating that ectomycorrhizal fungi were acting on soil bacteria. Together, our results demonstrate that (i) ectomycorrhizal hyphae rapidly transfer plant-derived C to bacterial communities in root-distant areas, and (ii) this transfer promptly responds to changing soil nutrient conditions.
